Original Russian Text © 2023 E. A. Ivanova, M. A. Danilova, V. E. Smirnov, V. V. Ershov published in Forest Science Issues Vol. 6, No. 3, Article 132.

E. A. Ivanova^{1, 2}, M. A. Danilova², V. E. Smirnov², V. V. Ershov¹

¹Institute of North Industrial Ecology Problems KSC RAS

Akademgorodok st.14a, Apatity, Murmansk region, 184209, Russia

²Centre for Forest Ecology and Productivity of the Russian Academy of Sciences,

Profsoyuznaya st. 84/32 bldg. 14, Moscow, 117997, Russia

^*E-mail: ea.ivanova@ksc.ru

Received: 16 August 2023

Revised: 19 September 2023

Accepted: 20 September 2023

A comparative assessment of the processes of the initial stages of decomposition of plant residues (pine needles, spruce needles, leaves of boreal shrubs, moss thalli) in lichen-shrub pine forests and shrub-green-moss spruce forests formed under natural conditions at the northern limit of distribution was carried out. The characteristics of the litterfall initial composition, the rate of decomposition, and changes in the chemical composition of plant residues in the process of destruction caused by the forest type were studied. The higher initial content of C_org in the plant tissues of pine forests is associated with favourable lighting conditions under the forest canopy, while the high content of Mn in the tissues of ground cover plants in spruce forests is due to the direct influence of spruce needle litterfall rich in this nutrient. The results of the study clearly demonstrated that the forest type has a significant impact both on the initial quality of the litterfall of the same plant species and on the rate of decomposition: in the spruce forest, spruce needles and lingonberry leaves with a higher content of nutrients (Mg, Mn, P) and narrow ratios of elements (C:N, C:P) were characterised by more active decomposition processes. However, green moss litter, despite its high quality in spruce forests, decomposed more actively in pine forests, which may be due to a large amount of precipitation in pine forests. Thus, differences in the rate of decomposition of plant residues are influenced by a combination of the plant material quality, temperature conditions, and precipitation amount associated with the forest type.

Keywords: forest type, decomposition of litter, plant residues, quality of litter

The litterfall of woody plants and ground cover plants, such as leaves, needles, buds, shoots, fruits, roots, etc., dying off over a certain period of time, is one of the most important components affecting the formation of biogeochemical cycles in forest ecosystems. Plant litterfall is a source of organic carbon and mineral nutrition elements that become available to biota during its decomposition and mineralization.

The decomposition rate of litterfall and carbon entry into the soil largely depend on the hydrothermal conditions of soils (Kuznetsov, 2010; Kuznetsov, Osipov, 2011), the activity and composition of soil biota (Vorobyova, Naumova, 2009; Högberg et al., 2017), the fractional composition of incoming litterfall (Bobkova, 2000; Fang et al., 2015), and climatic conditions (air temperature and precipitation) (Pausas, 1997; Portillo-Estrada et al., 2016). According to modern concepts, climate is considered the leading factor on a regional scale, while the quality of litterfall is considered local, whereas the activity of destructive organisms is regulated by climate and the quality of litterfall (Bradford et al., 2016) determined by concentrations of nutrients and secondary metabolites. Thus, at the early stages of decomposition, N, P and water-soluble organic compounds have the greatest effects, whereas the main determinant of decomposition dynamics at later stages is lignin (Berg, 2000; Wardle et al., 2003; Zhang et al., 2008; Rahman et al., 2013; Larionova et al., 2017). The stoichiometric ratios of elements and substances (C:N, lignin:N) in decomposing litterfall are also related to the quality of plant material: the narrower is the ratio, the higher is the rate of destruction (Berg, McClaugherty, 2008; Rahman et al., 2013; Tu et al., 2014; Lukina et al., 2017). The initial chemical composition of the litter, which determines its quality, and, accordingly, the process of its decomposition, exhibits specific features. In four different species of pine (Pinus pinea, P. laricio, P. sylvestris and P. nigra), the decomposition rate was regulated by the initial content of nutrients (N, K, Mn) (De Marco et al., 2007). Pine needles (P. contorta) contained more C and N and less lignin compared to spruce needles (Picea engelmannii), which indicates a higher quality of plant material, but carbon losses were higher for spruce (Leonard et al., 2020). Another study showed that spruce needles litterfall with a higher content of nutrients and relatively narrow C:N and lignin:N ratios decomposed noticeably faster than the pine needles litter, whereas the litterfall of silver birch leaves (Betula pendula) in pine forests, with a lower ratio of N:P, decomposed faster compared to the downy birch litterfall (B. pubescens) in spruce forests (Ivanova et al., 2019).

Woody plants are able to form forest types with their own special habitat conditions and soil fertility, namely through litter the chemical composition of which affects microbial activity and soil composition (Rakhleeva et al., 2011; Aponte et al., 2013; Chavez-Vergara et al., 2014; Kolmogorova, Ufimtsev, 2018; Pomogaybin, Pomogaybin, 2018; Tsandekova, 2018). The canopy of the forest stand, depending on the species composition and structure and closeness of the crowns, changes the composition of atmospheric precipitation and affects the level of illumination (Lukina et al., 2008; Kishchenko, 2019). Forest ecosystems in the Murmansk region represent the stages of succession, during which there is a change of tree species (pine, spruce, birch), which forms different environmental conditions in ecosystems on soil-forming rocks of similar composition. Thus, spruce, to a greater extent than pine, acidifies sediments passing through the crowns and prevents them from penetrating under the crowns of trees, creating a more pronounced mosaic. Due to the greater closeness of the crowns, spruce prevents sunlight from penetrating under the forest canopy. In spruce forests, soil fertility is significantly higher than in pine forests, which are formed on the same soil-forming rocks and positions in the landform (Lukina et al., 2002, 2006, 2008, 2010; Tsvetkov, 2004; Orlova et al., 2011). This can also determine differences in the composition of the litterfall of the same plant species in different types of forests and affect the rate of their decomposition.

The purpose of this paper is to assess the influence of forest type on the initial composition and decomposition rate of litterfall in the spruce and pine forests dominant in the North Taiga subzone.

 MATERIALS AND METHODS

The research was carried out at permanent observation sites (POS) in the Murmansk region in lichen-shrub pine forests (10P) on illuvial-ferruginous podzols (Rustic podzols) in 1997–1999 and in green-mossy-shrub spruce forests (8S2B) on illuvial-humus podzols (Carbic podzols) under automorphic conditions in 1996–1998. More detailed descriptions of the objects of research are given in early papers (Lukina, Nikonov, 1996, 1998; Lukina et al., 2017; Ivanova et al., 2019). The main soil-forming rocks in the study area are glacial deposits—moraine and water-glacial—as well as sandy and sandy loam rocks according to granulometric composition (Belov, Baranovskaya, 1969; Pereverzev, 2004). During the succession of coniferous forests, when pine forests are replaced by spruce forests, patterns of changes in the chemical composition of soils are observed: in spruce forests, the content of available compounds of biophilic elements in the entire soil profile increases, while the C:N ratio decreases in organogenic horizons and humus accumulation is observed. In pine forests, the organogenic horizons of the undercrown spaces are characterised by higher acidity than those of the intercrown ones, whereas in spruce forests, the opposite pattern is observed. An increase in the content of acidic components is observed in the mineral horizons of soils, in particular, an increase in the content of fulvic acids was noted in the illuvial horizons with a decrease in the content of humic acids (Orlova et al., 2011).

Experiments to study the processes of decomposition of litterfall on POSs in different types of forests were carried out in compliance with the uniformity of methods and statistical data processing. Samples of the active fraction of the litterfall (leaves and needles) of the dominant vascular plant species (Pinus sylvestris, Picea abies, Vaccinium vitis-idaea, V. myrtillus and Empetrum hermaphroditum) and samples of the ageing brown part of mosses (Pleurozium schreberi) were taken in September 1997 at a monitoring station in pine forests, and in October 1996 in spruce forests. For decomposition, plant material (10 g of dry matter) was placed in bags made of synthetic material with a pore size of 30 μm, which were placed on the soil surface (in the litter L subhorizon) in the undercrown and intercrown spaces at monitoring sites. Samples were taken annually in October, 1 and 2 years after the start of each experiment. In just two selection periods, 32 packages were selected in pine forests, and 49 packages were selected in spruce forests.

Before chemical analysis, the plant material was milled and subjected to wet oxidation with concentrated HNO₃. The concentrations of metals (Ca, Mg, K, Mn) were determined by atomic absorption spectrometry on the Aanalyst 800. For content determination, the following methods were used: the Kjeldahl method for the total nitrogen content, the Tyurin method for the organic carbon (C_org), and colorimetry for the phosphorus (Vorobyova, 1998). The lignin content was determined by treatment a sample of H₂SO₄ (72%) after pre-boiling in a solution of cetyltrimethylammonium bromide in a 0.5 M solution of H₂SO₄ (Rowland, Roberts, 1994).

Calculations were done for the absolute dry weight. The mass loss was calculated as the difference between the weight of the samples before laying and 1 or 2 years after and expressed as a percentage. The enrichment coefficient demonstrating the change in the composition of plant material during decomposition was calculated for each element as the ratio of concentration after the first or second year of decomposition to the initial concentration. Losses of nutrition elements and lignin, taking into account the rate of mass loss, were expressed as a percentage and calculated as the difference between the products of the concentration of the component per weight of the sample before the experiment and 1 or 2 years after, respectively. The quality of the litterfall was characterised based on the content of lignin (secondary metabolites), nutrients (N, Ca, Mg, K, P, Mn), and stoichiometric ratios of C:N, C:P, lignin:N, and N:P.

The statistical analysis of the data was carried out using various methods. The influence of forest type (spruce and pine) on the initial chemical composition of plant material was analysed for individual plant species using the V-test (Husson et al., 2017) in the statistical programming environment R (R Core Team …, 2017). At the same time, the data matrix for the chemical composition of the litterfall was supplemented with available data on the composition of living plants: pine and spruce needles in their last years of life, perennial leaves of lingonberry, crowberry, and perennial and dead shoots of green mosses P. schreberi and Hylocomium splendens. The decomposition parameters (loss of mass and elements, enrichment coefficient) in pine and spruce forests were compared for each fraction of the litterfall (pine and spruce needles, lingonberry and crowberry leaves, mosses) using the Mann-Whitney U-test in the Statistica program. The possible influence of intra- and interbiogeocenotic variability of soil and air temperatures in spruce and pine forests was analysed using data obtained in the period from 2015 to 2021 using temperature loggers under tree crowns, in intercrown spaces, and on trees.

RESULTS AND DISCUSSION

The initial composition of plant material—non-decomposed litterfall and living plants (their perennial parts)—characterises the quality of plant material for subsequent decomposition by its destructor organisms.

A comparison of the composition of individual fractions of the litter, as well as living plant material of the corresponding plant species, showed that spruce needles in the last years of life are richer in nutrients Ca, Mg, Mn, P and are characterised by lower ratios of C:P and N:P (p<0.05), which confirms the previously obtained data (Sukhareva, Lukina, 2014), whereas pine needles are characterised by a higher content of C and N (Table 1), which is consistent with the results of other authors (Leonard et al., 2020). At the same time, it should be noted that, unlike the previous results, the concentrations of K in this study turned out to be higher in perennial spruce needles. Higher nitrogen content in pine needles in the last years of life (7–8 years) compared with the spruce needles aged 11–13 years was explained earlier (Sukhareva, Lukina, 2014) by age differences: N, like K and P, refers to mobile nutrition elements (Helmisaari, 1990; Rautio, 1998), that is, translocation of its compounds into younger tissues and depletion of older needles occurs. On the contrary, the content of other mobile nutrients, which belong to the elements of mineral nutrition, namely K, P, and Mg (elements of medium mobility), turned out to be higher in spruce needles. The content of non-mobile elements of mineral nutrition, which include Ca and Mn, as expected, is significantly higher in ageing spruce needles.

Table 1. Chemical composition of living and dead perennial parts of plants in North Taiga pine and spruce forests

Note: S-BGC— spruce biogeocenosis; P-BGC — pine biogeocenosis; * — data on the composition of spruce needles are presented in S-BGC, pine needles in C-BGTS; p — probability of Type I error when calculating the V-test

Living perennial lingonberry leaves in spruce forests, unlike leaves in pine forests, are characterised by significantly lower ratios of elements (C:N, C:P, N:P) and a higher content of nutrients (Mg, Mn, P), which is consistent with data on the composition of leaves current year (Isaeva, Sukhareva, 2013). However, the carbon content is higher in perennial lingonberry leaves in pine forests (p<0.05).

The litterfall and material of perennial living organs of crowberry and mosses showed distinct differences in chemical composition depending on the type of forest only in relation to Mn and C: the content of manganese is higher in spruce forests, while carbon content is higher in pine forests. It is noteworthy that live ageing pine needles also contain more carbon than spruce needles, which turned out to be rich in manganese. It is known that the assimilating organs of Scots pine show a higher intensity of photosynthesis processes compared to spruce (Tuzhilkina, 1984; Suvorova, 2006; Molchanov, 2020; Yang et al., 2020). A higher carbon content in the plant tissues of shrubs and mosses in pine forests may be associated with a higher intensity of photosynthesis of plants under the canopy of pine trees: dense low-hanging crowns of spruce intercept solar radiation much more effectively than high-raised sparse crowns of Scots pine (Kishchenko, 2019). Accordingly, with better illumination and less closeness of the crowns, plants of the ground cover produce organic matter more efficiently and accumulate more carbon in tissues (Atkina, 2000; Zubkova et al., 2022). In spruce forests, the increased Mn content in ground cover plants may be due to the effect of the litterfall of spruce needles rich in this nutrient on its content in soils.

The content of the other nutrients did not show clear dependencies on the type of forest. In the dead leaves of the crowberry, the K content is also higher in spruce forests, but the P content is higher in pine forests. According to the data obtained earlier at these research sites, the leaves of this year’s crowberry are characterised by a higher content of K, Mn, and P in lichen-shrub pine forests compared with shrub-green-moss spruce forests (Isaeva, Sukhareva, 2013). The ratios of elements in the long-term dead leaves of the crowberry also showed differences: the C:P ratio was lower in spruce forests, and N:P was lower in pine forests. Green mosses (living perennial parts) in spruce forests are richer in phosphorus and in pine forests in carbon, which is consistent with the literature data on the composition of green mosses (Sukhareva, 2018). At the same time, the C:N and C:P ratios are lower in spruce forests. The dead parts of mosses were characterised by differences in the content of other elements: Mg is higher in pine forests, and Mn is higher in spruce forests; the C:P and N:P ratios are lower in spruce forests.

Thus, the content of nutrients and carbon in the ageing and dead leaves of shrubs, as well as in the tissues of mosses, varies depending on the type of forest, which is most clearly manifested in relation to Mn and C_org: in spruce forests, the plant material of shrubs and mosses is enriched with manganese; in pine forests, with carbon. This can be explained by differences in the growing conditions formed by the dominant woody plants: the fertility and soil moisture of spruce forests is higher than that of pine forests, under the same climatic conditions and on the same soil-forming rocks (Lukina et al., 2008). However, in pine forests, due to the sparsity of the crowns, more favourable lighting conditions are created for active photosynthesis of ground cover plants and, accordingly, more active carbon accumulation. It is also likely that the chemical composition of the ground cover plants is directly related to the composition of the litterfall of assimilating organs of woody edifier plants: the increased Mn content in the plants of the ground cover is influenced by its entry into the soil with the litterfall of spruce needles rich in manganese.

 Rate of decomposition and changes in the chemical composition of plant residues during the destruction process

Differences in the rate of mass loss may be due to the initial quality and environmental conditions. According to the mass loss rate after the first year of decomposition, the litterfall of the studied species is distributed as follows: lingonberry > spruce needles > crowberry > mosses; after the second year: spruce needles > crowberry > lingonberry > mosses. In pine biogeocenoses, the decomposition rate ranges are as follows: after the first year: crowberry > lingonberry > pine needles > mosses; after the second year: pine needles > lingonberry > crowberry > mosses (Table 2). As in an earlier study conducted in spruce forests, with a relatively high initial value of the C:N ratio in moss litterfall in both spruce and pine forests, the rate of loss of their mass was lower than in other species (Lukina et al., 2017). Other studies have also shown that moss litterfall decomposes slowly (Wardle et al., 2003; Cornelissen et al., 2007; Hilli, 2013), which may be due to the high content of unidentified phenolic compounds in the cell walls of mosses and a wide C:N ratio in plant residues (Ligrone et al., 2008; Lukina et al., 2017).

Table 2. Loss of mass, nutrients, and lignin (in %), and stoichiometric ratios of elements during decomposition of active fractions of plant litterfall in North Taiga pine and spruce forests

Note: S-BGC — spruce biogeocenosis; P-BGC — pine biogeocenosis; * — data on the composition of spruce needles are presented in S-BGC, pine needles in P-BGC; p — probability of Type I error for the Mann-Whitney U-test

Both after the first and after the second year of decomposition, spruce needles significantly lost mass faster than pine needles did (20% vs. 16% and 37% vs. 29%, respectively); more active K losses and accumulation of lignin (p<0.05) were observed (Tables 2, 3). In addition, in the first year of decomposition, spruce needles had demonstrated a more active accumulation of P. The spruce needles had a higher enrichment coefficient for Mn, P, and lignin after the first year, and for Mg, N, and lignin after the second one. The enrichment coefficient for K was higher for pine needles both after the first and after the second year of decomposition. Stoichiometric ratios C:N, C:P and lignin:N after the first and second years of decomposition were lower for the spruce needles litter.

Table 3. Enrichment coefficient of active fractions of plant litterfall in North Taiga pine and spruce forests

Note: S-BGC— spruce biogeocenosis; P-BGC — pine biogeocenosis; * — data on the composition of spruce needles are presented in S-BGC, pine needles in P-BGC; p — probability of Type I error for the Mann-Whitney U-test

Lingonberry leaf litterfall decomposed significantly faster in the spruce forest in the first year; in the second year the differences leveled out, but differences in the chemical composition of the litterfall became more pronounced: the enrichment coefficients for Mg, K, and P were higher in the spruce forest, and, accordingly, in the pine forest, lingonberry leaves lost more Ca, Mg, K, and P (p<0.05). C:N and lignin:N ratios after the first and second years were lower in the spruce forest. During the study period, the leaves of the crowberry decomposed in spruce and pine forests at comparable rates (Table 2). However, in the first year the enrichment coefficients for Mg and K were higher in the spruce forest, and the losses of Mg and K were higher in the pine forest; conversely, the enrichment coefficient for C was higher in the pine forest, and the losses were higher in the spruce forest. In the second year the enrichment coefficients for K, Mn, and P were higher in the spruce forest, while the litterfall of crowberry leaves during decomposition lost more N and lignin in the spruce forest, and P in the pine forest (p<0.05). The ratios of C:N and lignin:N in the litterfall of crowberry leaves were narrower in the spruce forest throughout the study period.

The differences found for shrubs may indicate more active processes of transformation of the chemical composition of the litterfall in spruce forests compared with pine forests, which can be explained by the initial concentrations of elements. Thus, a higher initial Mn content in spruce needles and ground cover plant tissues and its accumulation during decomposition can accelerate decomposition processes by increasing the content of the Mn peroxidase enzyme responsible for the decomposition of lignin (Orlova et al., 2011). An increased carbon content in plant tissues may indicate a high content of organic substances, such as lignin, resistant to decomposition. According to the results of earlier work, the mixed litterfall of evergreen plants of spruce forests (spruce needles, lingonberry and crowberry leaves) decomposed faster within two years than pine (pine needles, lingonberry and crowberry leaves), which was also associated with differences in the quality of plant residues: a higher content of nutrients and narrower C:N and lignin:N ratios in the litterfall and in the soils of spruce forests (Lukina et al., 2008; Ivanova et al., 2019).

Differences in the activity of decomposition processes in spruce and pine forests may be due not only to the initial quality of plant material. The main destructive organisms in boreal forests are saprotrophic fungi, which decompose litterfall most effectively (Hobbie et al., 1999; Bödeker et al., 2016). According to the literature data, the total biomass of microorganisms, including fungi, is higher in spruce biogeocenoses in comparison with pine ones (Nikonov et al., 2001; Polyanskaya et al., 2001), and the length of the fungal mycelium in organogenic soil horizons is also greater in spruce forests (Evdokimova, Mozgova, 2001). This may be due to the relatively low soil moisture in pine forests (Nikonov et al., 2004).

An important factor that affects the rate of decomposition is soil temperature, which regulates the activity of destructive organisms; in particular, low temperatures limit the decomposition processes (Vorobyova, Naumova, 2009; Rief et al., 2012). However, according to measurements carried out in 2015–2021 using temperature loggers embedded under organogenic soil horizons, the average monthly temperatures in spruce forests were lower than those in pine forests, the difference reached 2 °C (Fig. 1). This leads to the conclusion that the quality of the litterfall may have a more significant effect on the rate of decomposition than the temperature of the soil.

Figure 1. Soil and air temperature in spruce and pine forests, measured in the 2015–2021 using temperature loggers under tree crowns, in intercrown spaces, and on trees

The dead parts of green mosses, despite their higher quality in spruce forests, unlike all other species, decomposed more actively in pine forests over the study period (p<0.05) (Table 2). In the first year the enrichment coefficients for P and N were higher in spruce forests, and losses were higher in pine forests. At the same time, an active accumulation of N by moss residues was observed in the spruce forests. In the second year, green mosses, as well as in the first, lost P more actively in the pine forest. A possible reason may be a higher amount of precipitation in pine forests (32.6 mm versus 26.5 mm in spruce forests) (Ershov, 2021), contributing to the mechanical destruction of moss plant residues and the leaching of mobile elements. In addition, losses of Ca and Mn were observed in the pine forest, and their accumulation was noticed in the spruce forest; enrichment coefficients for Ca, Mn, and P were significantly higher in the spruce forest. After the first year, the lignin:N ratio in the spruce forests was significantly lower; after the second year the N:P ratio was lower (Table 2).

Thus, a combination of factors such as the quality of litterfall, the activity of microorganisms, the temperature conditions, and the amount of precipitation associated with forest type can determine the increased rate of decomposition and the intensity of changes in the chemical composition of plant material in spruce forests compared with pine forests.

 CONCLUSION

The results of the study show that the forest type has a significant effect on the rate of decomposition: in spruce forests the rate of decomposition of spruce needles is higher than that of pine needles in pine forests. The quality of plant material and, accordingly, the activity of microorganisms had a significant impact on the rate of decomposition of plant residues in various forest types. Spruce needles are characterised by higher quality: the content of Ca, Mg, K, P, and Mn is higher in ageing spruce needles compared with the content of these elements in pine needles in the last years of life; the C:N and C:P ratios are lower in spruce needles. This explains the more active decomposition processes of spruce litterfall in spruce forests: 37% of the mass loss after two years of decomposition in the spruce forest versus 29% in the pine forest. Ageing, dying organs of shrubs and mosses ready to become litterfall showed ambiguous differences in the content of nutrients depending on the forest type: the quality of living ageing leaves of lingonberry and live parts of mosses was higher in spruce forests. Nevertheless, in the tissues of all plant species in spruce forests, there was more Mn, whereas pine forests had a higher level of C. This may be due to both the habitat conditions that are formed under the action of edifying trees (soil fertility, humidity, and temperature conditions) and the direct influence of woody plants: in pine forests, due to the sparsity of the crowns, more favourable lighting conditions are created for active photosynthesis and carbon accumulation by plants of the ground cover; increased Mn content in ground cover plants of spruce forests is associated with its entry into the soil with the litterfall of spruce needles, which are also rich in manganese. Accordingly, differences in the rate of decomposition of the litterfall of shrubs and mosses between forest types are not clearly manifested. The rate of decomposition of lingonberry leaves was higher in spruce forests after a year of decomposition, which may be due to the higher quality of plant material in the spruce forest: narrow ratios of elements (C:N, C:P, N:P) and high content of nutrients (Mg, Mn, P). At the same time, the dead parts of green mosses decomposed more actively in pine forests, despite their higher quality in spruce forests, which may be explained by the large amount of precipitation in pine forests. Thus, differences in the rate of decomposition of plant residues of needles of woody plants, leaves of shrubs, and shoots of mosses are determined by a combination of factors such as the quality of plant material, temperature conditions, and precipitation associated with the forest type.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors thank Natalia A. Artemkina, Senior Researcher at the Laboratory of Terrestrial Ecosystems of the Institute of North Industrial Ecology Problems of the Federal Research CentreKola Science Centre of the RAS, for analyses of the lignin content in litterfall samples used in decomposition experiments at the monitoring sites of the Institute of North Industrial Ecology Problems.

FINANCING

The study was carried out as part of the work of the youth laboratory of the Centre for Forest Ecology and Productivity of the RAS‘Climate-regulating functions and forest biodiversity’ (registration number 122111500023-6).

REFERENCES

Aponte C., García L. V., Marañón T., Tree species effects on nutrient cycling and soil biota: A feedback mechanism favouring species coexistence, Forest Ecology and Management, 2013, Vol. 309, рр. 36–46.

Atkina L. I., Geografo-lesotipologicheskie zakonomernosti struktury i zapasa napochvennogo pokrova taezhnykh lesov: avtoref. diss. dokt. s-kh. nauk (Geographical and forest typological patterns of the structure and reserve of the ground cover of taiga forests, Doctor’s agricult. sci. thesis), Ekaterinburg, 2000, 37 p.

Atlas Murmanskoi oblasti (Atlas of the Murmansk region), Moscow: Izd-vo Glavnogo Upravleniya Geodezii i Kartografii pri Sovete Ministrov SSSR, 1971, 44 p.

Belov N. P., Baranovskaya A. V., Pochvy Murmanskoi oblasti (Soils of the Murmansk region), Leningrad: Nauka, 1969, 147 p.

Berg B., Litter decomposition and organic matter turnover in northern forest soils, Forest Ecology and Management, 2000, Vol. 133, pp. 13–22.

Berg B., McClaugherty C., Plant litter — decomposition, humus formation, carbon sequestration, 2nd, Germany: Springer-Verlag Berlin Heidelberg, 2008, 340 p.

Bobkova K. S., Rol’ lesnoj podstilki v funkcionirovanii khvojnykh ehkosistem Evropejskogo Severa (The role of forest litter in the functioning of coniferous ecosystems of the European North), Vestnik Instituta biologii Komi NC URO RAN, 2000, No 9 (35), 2000, available at: https://kurl.ru/oMrnF (November 15, 2023)

Bödeker I. T. M., Lindahl B. D., Olson Å., Clemmensen K. E., Mycorrhizal and saprotrophic fungal guilds compete for the same organic substrates but affect decomposition differently, Functional Ecology. British Ecological Society, 2016, Vol. 30, No 12, рр. 1967–1978.

Bradford M. A., Berg B., Maynard D. S., Wieder W. R., Wood S. A., Understanding the dominant controls on litter decomposition, Journal of Ecology, 2016, Vol. 104, No 1, рр. 229–238.

Chavez-Vergara B., Merino A., Vázquez-Marrufo G., García-Oliva F., Organic matter dynamics and microbial activity during decomposition of forest floor under two native neotropical oak species in a temperate deciduous forest in Mexico, Geoderma, 2014, Vol. 235-236, рр. 133–145.

Chertov O. G., Men’shikova G. P., Izmenenie lesnykh pochv pod deistviem kislykh osadkov (Changes in forest soils under the influence of acid precipitation), Izvestiya AN SSSR. Seriya biologiya, 1983, No 6, pp. 110–115.

Cornelissen J. H. C., van Bodegom P. M., Aerts R., Callaghan T. V., van Logtestijn R. S. P., …, & Team M. O. L., Global negative vegetation feedback to climate warming responses of leaf decomposition rates in cold biomes, Ecology Letters, 2007, Vol. 10, рр. 619–627.

De Marco A., Vittozzi P., Rutigliano F. A., Virzo de Santo A. Nutrient dynamics during decomposition of four different pine litters [in:] Leone V., Lovreglio R. (Eds.), Proceedings of the international workshop MEDPINE 3: conservation, regeneration and restoration of Mediterranean pines and their ecosystems, Bari: CIHEAM, 2007, pp. 73–77.

Ershov V. V., Fitogennoe var’irovanie sostava atmosfernykh vypadenii i pochvennykh vod severotaezhnykh lesov v usloviyakh aerotekhnogennogo zagryazneniya, Diss. … kand. biol. nauk (Phytogenic variation of the composition of atmospheric precipitation and soil waters of the North Taiga forests under aerotechnogenic pollution, Candidate’s biol. sci. thesis), Apatity, 2021, 188 p.

Evdokimova G. A., Mozgova N. P., Mikroorganizmy tundrovykh i lesnykh podzolov Kol’skogo Severa (Microorganisms of tundra and forest podzols of the Kola North), Apatity: KNTs RAN, 2001, 184 p.

Fang X., Zhao L., Zhou G., Huang W., Liu J., Increased litter input increases litter decomposition and soil respiration but has minor effects on soil organic carbon in subtropical forests, Plant Soil, 2015, Vol. 392, pp. 139–153.

Fedorets N. G., Bakhmet O. N., Osobennosti formirovaniya pochv i pochvennogo pokrova Karelo-Kol’skogo regiona (Peculiarities of soil and soil cover formation in the Karelia — Kola region), Trudy Karel’skogo nauchnogo tsentra RAN, 2016, No 12, pp. 39‒51.

Helmisaari H.-S., Temporal variation in nutrient concentrations of Pinus sylvestris needles, Canadian Journal of Forest Research, 1990, No 5, pp. 177–193.

Hilli S., Significance of litter production of forest stands and ground vegetation in the formation of organic matter and storage of carbon in boreal coniferous forests, Forest Condition Monitoring in Finland — National report, P. Merilä, S. Jortikka (Eds.), The Finnish Forest Research Institute, 2013, pp. 77–83.

Hobbie E. A., Macko S. A., Shugart H. H., Insights into nitrogen and carbon dynamics of ectomycorrhizal and saprotrophic fungi from isotopic evidence, Oecologia, 1999, Vol. 118, No 3, pp. 353–360.

Högberg P., Näsholm T., Franklin O., Högberg M. N., Tamm Review: On the nature of the nitrogen limitation to plant growth in Fennoscandian boreal forests, Forest Ecology and Management, 2017, Vol. 403, pp. 161–185.

Husson F., Le S., Pages J., Exploratory multivariate analysis by example using R, 2nd edition, Chapman & Hall/CRC, 2017, 248 p.

Isaeva L. G., Sukhareva T. A., Elementnyi sostav dikorastushchikh kustarnichkov v zone vozdeistviya kombinata “Severonikel’”: dannye mnogoletnego monitoring (Elemental composition of wild small shrubs in the area of influence of “Severoniсkel” combine: data of long-term monitoring), Tsvetnye metally, 2013, No 10, pp. 87–92.

Ivanova E. A., Lukina N. V., Danilova M. A., Artemkina N. A., Smirnov V. E., Ershov V. V., Isaeva L. G., Vliyanie aerotekhnogennogo zagryazneniya na skorost’ razlozheniya rastitel’nykh ostatkov v sosnovykh lesakh na severnom predele rasprostraneniya (The effect of air pollution on the rate of decomposition of plant litter at the northern limit of pine forests), Lesovedenie, 2019, No 6, pp. 533–546.

Kishchenko I. T., Lesovedenie i lesnaya ekologiya. Uchebnoe posobie dlya bakalavriata i magistratury (Forestry and forest ecology. Textbook for bachelor’s and Master’s degrees), Moscow: Izd-vo Yurait, 2019, 393 p.

Kolmogorova E. Yu., Ufimtsev V. I., Nekotorye osobennosti khimicheskogo sostava opada sosny obyknovennoi, proizrastayushchei  v usloviyakh porodnogo otvala (Some peculiarities of the chemical composition of Scotch pine debris, growing under conditions of coal pit), Uspekhi sovremennogo estestvoznaniya, 2018, No 11, Part. 2, pp. 267–272.

Kuznetsov M. A., Osipov A. F., Rastitel’nyi opad kak komponent biologicheskogo krugovorota ugleroda v zabolochennykh khvoinykh soobshchestvakh srednei taigi (Plant litter as a component of the biological carbon cycle of wet coniferous communities in the middle taiga), Vestnik Instituta biologii Komi NTs Ural’skogo otdeleniya RAN, Izd-vo Instituta biologii Komi NTs UrO RAN, 2011, No 9, pp. 10–12.

Kuznetsov M. A., Vliyanie uslovii razlozheniya i sostava opada na kharakteristiki i zapas podstilki v srednetaezhnom chernichno-sfagnovom el’nike (Effect of decomposition conditions and falloff composition on litter reserves and characteristics in a bilberry-sphagnum spruce forest of middle taiga), Lesovedenie, 2010, No 6, pp. 54–60.

Larionova A. A., Kvitkina A. K., Bykhovets S. S., Lopes-de-Gerenyu V. O., Kolyagin Yu. G., Kaganov V. V., Vliyanie azota na mineralizatsiyu i gumifikatsiyu lesnykh opadov v model’nom eksperimente (The contribution of nitrogen to mineralization and humification of forest litter in simulation study), Lesovedenie, 2017, No 2, pp. 128–139.

Leonard L. T., Mikkelson K., Hao Z., Brodie E. L., Williams K. H., Sharp J. O., A comparison of lodgepole and spruce needle chemistry impacts on terrestrial biogeochemical processes during isolated decomposition, PeerJ, 2020, Vol. 8, Article: e9538.

Ligrone R., Carafa A., Duckett J. G., Renzaglia K. S., Ruel K., Immunocytochemical detection of lignin-related epitopes in cell walls in bryophytes and the charalean alga Nitella, Plant Systematics and Evolution, 2008, Vol. 270, pp. 257–272.

Lukina N. V. Polyanskaya L. M., Orlova M. A., Pitatel’nyi rezhim pochv severotaezhnykh lesov (Nutrient regime of soils of the north taiga forests), Moscow: Nauka, 2008, 342 p.

Lukina N. V., Gorbacheva T. T., Nikonov V. V., Lukina M. A., Spatial variability of soil acidity in Al-Fe-humus podzols of northern taiga, Eurasian Soil Science, 2002, Vol. 35, No 2, pp. 144–155.

Lukina N. V., Nikonov V. V., Biogeokhimicheskie tsikly v lesakh Severa v usloviyakh aerotekhnogennogo zagryazneniya (Biogeochemical cycles in the Northern forest ecosystems subjected to air pollution), Apatity: Izd-vo KNTs RAN, 1996, Part 1, 213 p., Part 2, 192 p.

Lukina N. V., Nikonov V. V., Isaeva L. G., Kislotnost’ i pitatel’nyi rezhim pochv elovykh lesov (Acidity and nutrient regime of spruce forest soils), [in:] Korennye elovye lesa: bioraznoobrazie, struktura, funktsii (Native spruce forests: biodiversity, structure, functions), Saint-Petersburg: Nauka, 2006, 298 p.

Lukina N. V., Nikonov V. V., Pitatel’nyi rezhim lesov severnoi taigi: prirodnye i tekhnogennye aspekty (Nutrient status of north taiga forests: natural regularities and pollution-induced changes), Apatity: Izd-vo KNTsRAN, 1998, 316 p.

Lukina N. V., Orlova M. A., Isaeva L. G., Forest soil fertility: the base of relationships between soil and vegetation, Contemporary Problems of Ecology, 2011, Vol. 4, No 7, pp. 725–733.

Lukina N. V., Orlova M. A., Steinnes E., Artemkina N. A., Gorbacheva T. T., Smirnov V. E., Belova E. A., Plodorodie lesnyh pochv kak osnova vzaimosvyazi pochva — rastitel’nost’ (Fertility of forest soils as the basis of the soil-vegetation relationship), Lesovedenie, 2010, No 5, pp. 45–56.

Molchanov A. G., Comparison of eco-physiological indicators of pine and spruce in the Serebryanoborsky experimental forestry, Lesohozyajstvennaya informaciya, 2020, No 1, pp. 115–124.

Nikonov V. V., Lukina N. V., Bezel’ V. S., Bel’skii E. A., Bespalova A. Yu., …, & Yatsenko-Khmelevskaya M. A., Rasseyannye elementy v boreal’nykh lesakh (Scattered elements in boreal forests), Moscow: Nauka, 2004, 616 p.

Nikonov V. V., Lukina N. V., Polyanskaya L. M., Panikova A. N., Osobennosti rasprostraneniya mikroorganizmov v Al-Fe-gumusovykh podzolakh severotaezhnykh elovykh lesov: prirodnye i tekhnogennye aspekty (Features of the microorganisms distribution in Al-Fe-humus podzols under northern taiga spruce forests: natural and technogenic aspects), Mikrobiologiya, 2001, Vol. 70, No 3, pp. 319–328.

Ogden A. E., Schmidt M. G., Litterfall and soil characteristics in canopy gaps occupied by vine maple in a coastal western hemlock forest, Сanadian Journal of Soil Science, 1997, Vol. 77, No 4, pp. 703-711.

Orlova M. A., Lukina N. V., Kamaev I. O., Smirnov V. E., Kravchenko T. V., Mozaichnost’ lesnykh biogeotsenozov i produktivnost’ pochv (Forest ecosystem mosaics and soil fertility), Lesovedenie, 2011, No 6, pp. 39–48.

Pausas J. G., Litter fall and litter decomposition in Pinus sylvestris forests of the eastern Pyrenees, Journal of Vegetation Science, 1997, Vol. 8, pp. 643–650.

Pereverzev V. N., Lesnye pochvy Kol’skogo poluostrova (Forest soils of the Kola Peninsula), Moscow: Nauka, 2004, 232 p.

Polyanskaya L. M., Nikonov V. V., Lukina N. V., Panikova A. N., Zvyagintsev V. G., Mikroorganizmy Al-Fe-gumusovykh podzolov sosnyakov lishainikovykh v usloviyakh aerotekhnogennogo zagryazneniya (Microorganisms of Al-Fe-humus podzols under lichen pine forests affected by aerotechnogenic pollution), Pochvovedenie, 2001, No 2, pp. 215‒226.

Pomogaibin E. A., Pomogaibin A. V., Vliyanie derev’ev roda Juglans L. na tsellyulozorazrushayushchuyu aktivnost’ pochvy v usloviyakh dendrariya botanicheskogo sada Samarskogo universiteta (Juglans L. genus trees influence on cellulolytic soil activity in Samara University Botanical Garden Dendrarium), Samarskii nauchnyi vestnik, 2018, Vol. 7, No 1 (22), pp. 105–109.

Portillo-Estrada M., Pihlatie M., Korhonen J. F. J., Levula J., Frumau A. K. F., Ibrom A., Lembrechts J. J., Morillas L., Horváth L., Jones S. K., Niinemets Ü., Climatic controls on leaf litter decomposition across European forests and grasslands revealed by reciprocal litter transplantation experiments, Biogeosciences, 2016, Vol. 13, pp. 1621–1633.

R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, 2017, available at: http://www.R-project.org (November 15, 2023).

Rahman M. M., Tsukamoto J., Rahman M. M., Yoneyama A., Mostafa K. M., Lignin and its effects on litter decomposition in forests ecosystems, Chemistry and Ecology, 2013, Vol. 29, No 6, pp. 540–553.

Rakhleeva A. A., Semenova T. A., Striganova B. R., Terekhova V. A., Dinamika zoomikrobnykh kompleksov pri razlozhenii rastitel’nogo opada v el’nikakh Yuzhnoi taigi (Dynamics of zoomicrobial complexes upon decomposition of plant litter in spruce forests of the southern taiga), Pochvovedenie, 2011, No 1, pp. 44–55.

Rautio P., Huttunen S., Lamppu J. Seasonal foliar chemistry of northern Scots pine under sulphur and heavy metal pollution, Chemosphere, 1998, Vol. 37, No 2, pp. 271–287.

Rief A., Knapp B. A., Seeber J., Palatability of selected alpine plant litters for the decomposer Lumbricus rubellus (Lumbricidae), PLoS One, 2012, Vol. 7, Article: e45345.

Rowland A. P., Roberts J. D., Lignin and cellulose fractionation in decomposition studies using acid-detergent fibre methods, Communications in Soil Science and Plant Analysis, 1994, Vol. 25, No 3–4, pp. 269–277.

Sukhareva T. A., Elementnyi sostav zelenykh mkhov fonovykh i tekhnogennogo narushennykh territorii (The green moss elemental composition of the background and industrially disturbed areas), Uchenye zapiski Petrozavodskogo gosudarstvennogo universiteta, 2018, No 3 (172), pp. 89–96.

Sukhareva T. A., Lukina N. V., Mineral’nyi sostav assimiliruyushchikh organov khvoinykh derev’ev posle snizheniya urovnya atmosfernogo zagryazneniya na Kol’skom poluostrove (Mineral composition of assimilative organs of conifers after reduction of atmospheric pollution in the Kola peninsula), Ekologiya, 2014. No 2, pp. 97–104.

Suvorova G. G., Fotosinteticheskaya aktivnost’ khvoinykh derev’ev v usloviyakh yuga Srednei Sibir, Avtoref. diss. … dokt. biol. nauk (Photosynthetic activity of coniferous trees in the conditions of the South of Central Siberia, Doctor’s agricult. sci.  thesis), Irkutsk, 2006, 40 p.

Tsandekova O. L., Dinamika nakopleniya zoly v opade Acer negundo L. v usloviyakh narushennykh poimennykh fitotsenozov (Dynamics of accumulation of ash in litter Acer negundo L. under conditions of disturbed floodplain phytocenoses), Byulleten’ nauki i praktiki, 2018, Vol. 4, No 12, pp. 148‒152.

Tsvetkov V. F., Lesnoi biogeotsenoz (Forest biogeocenosis), Arkhangelsk, 2004, 267 p.

Tu L-h., Hu H-l., Chen G., Peng Y., Xiao Y-l., Hu T-x., Zhang J., Li X-w., Liu L., Tang Y., Nitrogen addition significantly affects forest litter decomposition under high levels of ambient nitrogen deposition, PLoS One, 2014, Vol. 9, No 2, pp. 1–9.

Tuzhilkina V. V., Fotosinteticheskaya aktivnost’ sosny i eli v usloviyakh srednei podzony taigi Komi ASS, Diss. … kand. biol. nauk (Photosynthetic activity of pine and spruce in the conditions of the middle taiga subzone of the Komi ASSR, Candidate’s biol. sci. thesis), Syktyvkar, 1984, 148 p.

Vorob’eva I. G., Naumova A. N., Intensivnost’ protsessa destruktsii rastitel’nogo opada v pochvakh sukhikh mestoobitanii (Intensity of waste degradation in dry habitat soils), III international forest soil science conference: Productivity and resistance of forest soils, Proc. Conf., Petrozavodsk, 7‒11 September, 2009, pp. 192–195.

Vorob’eva L. A., Khimicheskii analiz pochv: Uchebnik (Chemical analysis of soils: Textbook), Moscow: MGU, 1998, 272 p.

Wardle D. A., Nilsson M.-C., Zackrisson O., Gallet C., Determinants of litter mixing effects in a Swedish boreal forest, Soil Biology and Biochemistry, 2003, Vol. 35, No 6, pp. 827–835.

Yang Q., Blanco N. E., Hermida-Carrera C., Lehotai N., Hurry V., Strand Å., Two dominant boreal conifers use contrasting mechanisms to reactivate photosynthesis in the spring, Nature Communications, 2020, Vol. 11, Article 128.

Zhang D., Hui D., Luo Y., Zhou G., Rates of litter decomposition in terrestrial ecosystems: global patterns and controlling factors, Journal of Plant Ecology, 2008, Vol. 1, No 2, pp. 85–93.

Zubkova E. V., Frolov P. V., Bykhovets S. S., Nadporozhskaya M. A., Frolova G. G., Mozaichnost’ tsenopopulyatsii cherniki i brusniki, i dinamika organicheskogo veshchestva pochvy v sosnyakakh Yuzhnogo Podmoskov’ya (Mosaic structure of blueberry and lingonberry cenopopulations and the dynamics of soil organic matter in the southern Moscow region pine forests), Lesovedenie, 2022, No 1, pp. 34–46.

Reviewer: Candidate of Biological Sciences, G. V. Akhmetova

© 2024 г.  О. Г.  Чертов^1*, И. В. Припутина², В. Н. Шанин^{1, 2}, П. В. Фролов²

¹Центр по проблемам экологии и продуктивности лесов РАН,

Россия, 117997, г. Москва, ул. Профсоюзная, 84/32, стр. 14

²Институт физико-химических и биологических проблем почвоведения

РАН — обособленное подразделение Федерального исследовательского центра

«Пущинский научный центр биологических исследований Российской академии наук»

Россия, 142290, Московская обл., г. Пущино, ул. Институтская, д. 2, корп. 2.

*E-mail: ochertov@rambler.ru

Поступила в редакцию: 20.02.2024

После рецензирования: 15.03.2024

Принята к печати: 24.03.2024

Рассмотрены основные аспекты функционирования эктомикоризы древесных растений, которые влияют на формирование и разложение почвенного органического вещества (ПОВ) лесных почв. Эктомикориза потребляет на свой рост корневые экссудаты деревьев и образует густую сеть внешнего мицелия, который имеет короткий жизненный цикл. Благодаря этому происходит быстрый оборот биомассы мицелия с формированием большого количества внутрипочвенного опада, превышающего по массе поверхностный опад листвы/хвои. Био- и некромасса мицелия потребляется почвенной биотой разных функциональных групп и уровней почвенных пищевых сетей (soil food webs) с образованием твердофазных продуктов метаболизма, представляющих собой лабильный богатый азотом пул молодого органического вещества почвы. Это определяет весомый вклад эктомикоризы в пополнение ПОВ. Одновременно разложение этого лабильного пула ПОВ служит механизмом возврата в почву азота, доступного для корней растений, что определяет положительный эффект эктомикоризы на рост деревьев и других растений в лесных сообществах. Таким образом, рассмотрение процессов влияния эктомикоризы на органическое вещество почвы должно включать триаду организмов “растение – микориза – почвенная биота” (включая как микроорганизмы, так и почвенную фауну).

Ключевые слова: лесные почвы, эктомикориза, органическое вещество почв, майнинг азота, почвенная фауна, экскреты фауны

Взаимодействие растения и почвы в экологии обычно рассматривается в рамках концепции биологического круговорота: почва снабжает растения элементами питания и влагой, растение возвращает в почву с опадом вещество и энергию, включая органическое вещество и элементы питания (Одум, 1986; Базилевич, 2008; Титлянова, Самбуу, 2016). Однако в природе имеются более тонкие механизмы взаимодействия в системе «растение-почва», в частности: (а) активизация растениями почвенных микроорганизмов в ризосфере (прайминг-эффект) (Blagodatskaya, Kuzyakov, 2008; Bastida, 2019); (б) симбиоз корней растений с микоризными грибами (Воронина, 2006; Smith, Read, 2008; Смит, Рид, 2012); (в) симбиоз корней с азотфиксирующими микроорганизмами (Волобуева, 2011; Mus et al., 2016; Aasfar, 2021; Threatt, Rees, 2023); (г) поступление в почву элементов питания из древесных растений с кроновыми водами (Аккумуляция углерода…, 2018). При этом микоризные грибы являются облигатными биотрофами, существующими за счёт вещества и энергии растения-хозяина (Hobbie et al., 2013). Считается, что совокупный эффект перечисленных выше механизмов приводит к оптимизации среды обитания растений.

Микоризный симбиоз, то есть взаимодействие почвенных грибов с корнями растений, привлекает пристальное внимание исследователей со второй половины XIX в. до настоящего времени. Так, например, обстоятельная монография С. Смит и Д. Рид (2012), посвящённая вопросам изучения микоризы, насчитывает 787 страниц текста, а библиография занимает 120 страниц петитом. Тем не менее, поток публикаций по микоризному симбиозу не снижается (Martin, 2017; Tedersoo, 2017; Brundrett, Tedersoo, 2018; Averill et al., 2019; Becquer et al., 2019; Tedersoo et al., 2020; Hawkins et al., 2023; Bönisch. 2024; и др.). В отечественной литературе заметен теоретический интерес к микоризной тематике (Воронина, 2007; Тиунов, 2014; Макаров, 2019), к описанию микориз различных растений и сообществ (Весёлкин, 2015; Весёлкин и др., 2015; Колмаков, 2016; Лавренов, 2017; Дудка, 2021; Betekhtina, Veselkin, 2019) и к роли микориз в лесном и сельском хозяйстве (Иозус, 2019; Лукина и др., 2019) с акцентом на микоризу культурных растений (Вацке, 2005; а также большинство из 3800 русскоязычных публикаций в базе данных по микоризе в eLibrary). Более того, грибы в целом и микориза в частности всё чаще попадают в поле зрения научной общественности (Хофрихтер, 2021; Сергеева, 2022), что связано не только с научно-познавательной, но и с практической значимостью этого явления.

Следует подчеркнуть, что микоризный симбиоз широко распространен в растительном покрове планеты (Soudzilovskaia et al., 2017), характеризуется необычайным биоразнообразием грибов (Смит, Рид, 2012; Johnson et al., 2015) и представляет собою достаточно весомый и активный пул углерода в биосфере (Akhmetzhanova et al., 2012; Hawkins et al., 2023). В настоящее время различают следующие типы микориз: эктомикориза в основном древесных растений бореального и умеренного пояса; арбускулярная микориза также древесных и травянистых растений; эрикоидная микориза кустарников семейства Вересковые; орхидная микориза эпифитной растительности тропических лесов, а также смешанная микогетеротрофная (Смит, Рид, 2012). Несомненно, количество этих групп будет возрастать по мере накопления новых данных.

Доминирующими типами в микоризном симбиозе являются экто- и арбускулярная микоризы. Эктомикориза (ЭМ) представляет собою грибной чехол на поверхности тонких активных корневых окончаний растений. Грибница чехла только незначительно проникает в клетки корня (образуя сеть гиф, известную как сеть Гартига), а из чехла растут гифы, формирующие густую сеть внешнего мицелия, который распространяется в почве далеко за пределы ризосферы. Арбускулярная микориза располагается внутри корня, откуда прорастают многочисленные гифы внешнего мицелия, заполняя объём почвы, значительно превышающий тот, который использует собственно корневая система.

ЭМ в лесах отличаются разнообразием (Tedersoo, 2017; Pang et al., 2023) и высокой пространственной вариабельностью по горизонтали и вертикали в масштабе сантиметров в зависимости от видового состава растительности и мозаичности почвенного покрова (O’Hanlon, 2012). Динамика биомассы чехла ЭМ жестко привязана к ростовым окончаниям тонких корней: по мере их роста чехол синхронно “передвигается“ вслед за корневым окончанием, отмирая на покрывающихся корой одревесневших корнях. Биомасса микоризного чехла составляет около 60% учитываемой при полевых исследованиях биомассы тонких корней (Смит, Рид, 2012). Видовой состав ЭМ грибов закономерно меняется в ходе восстановительных сукцессий лесной растительности после различных нарушений (Guignabert et al., 2018; Wang et al., 2023). Привлекает внимание анализ факторов, регулирующих сдвиг равновесия в отношениях между ЭМ грибом и растением-хозяином (Brundrett, Tedersoo, 2018).

Концептуально взаимодействие корней растений и микоризы понятно: микоризный гриб потребляет продукты фотосинтеза растения (углерод органических соединений корневых экссудатов) и расходует их на свой рост. При этом микориза ещё и добывает из органического вещества почвы и её минеральной матрицы те элементы, которых ей не хватает (в хвойных и широколиственных лесах Северного Полушария это в первую очередь азот, а южнее — фосфор). До настоящего времени в литературе доминирует представление о равноправном “обмене” веществом между растением и грибом: растение снабжает микоризу (микоризный гриб) продуктами фотосинтеза для роста мицелия, а микоризный гриб, соответственно, улучшает обеспеченность корней растения-хозяина элементами питания (Fogel, Hunt, 1983; Kranabetter, 2014). Параллельно встречаются работы, рассматривающие взаимодействие растений и микоризы с позиций фитоцентричного (Весёлкин, 2013) или микоцентричного (Staddon, 2005) подходов. 

Реальная картина, по-видимому, гораздо сложнее, и до сих пор нет общепринятого объяснения всех механизмов взаимодействия растения и микоризы (Jacquemyn, Merckx, 2019; Stuart, Plett, 2020; Albornoz et al., 2021; Savolainen, Kytöviita, 2022). Значительная часть работ посвящена изучению микоризного континуума мутуализм-паразитизм (Johnson, Graham, 2013), а также анализу факторов, регулирующих сдвиг равновесия в отношениях между грибом и растением (Brundrett, 2004).

В данной работе роль микоризного симбиоза в питании растений и динамике органического вещества лесных почв обсуждается на примере системы “растение – микориза – почвенные микроорганизмы и фауна почвенных пищевых сетей – ПОВ” с акцентом на ЭМ лесов таёжной зоны, которые наиболее распространены в России. Цель работы – краткий анализ актуальных на сегодняшний день представлений о роли ЭМ в лесных экосистемах, а также попытка компиляции определённой непротиворечивой картины функционирования ЭМ с экологической (точнее, экосистемной) точки зрения. Основное внимание уделено процессам, связанным с функционированием внешнего мицелия ЭМ.

Питание микоризы. Корневые экссудаты. Основным источником питания микоризных грибов служат корневые экссудаты (Jones et al., 2004; Смит, Рид, 2012; Pausch et al., 2013; Martin, 2017), представляющие собою продукты фотосинтеза растения-хозяина. В их составе обнаруживается низкомолекулярное органическое вещество: карбоновые кислоты, аминокислоты, моносахариды и комплекс органических веществ разного состава, определяемого общим термином “растворенное органическое вещество” (РОВ) (Kuzyakov et al., 2007; Nehls et al., 2010; Canarini et al., 2019). На долю органических соединений, потребляемой микоризой при разложении ПОВ, приходится незначительная часть: в биомассе микоризного гриба обнаруживается менее 2% углерода, полученного из ПОВ (Talbot et al., 2013; Rineau et al., 2013; Tunlid et al., 2017).

Подчёркивается, что микоризный гриб не является сапротрофным организмом (Nehls et al., 2010; Lindahl, Tunlid, 2015; Nehls et al., 2017; Saifuddin et al., 2021). Действительно, ЭМ не захватывает свежие растительные остатки и древесный отпад, а избирательно разлагает только богатое азотом устойчивое ПОВ (гуминовые кислоты и гумины) (Hobbie et al., 2013). Можно заключить, что микоризные грибы – это облигатные автохтонные организмы, в отличие от остальных сапротрофных грибов и бактерий, которые бывают и зимогенными (разлагающие опад и лабильный ПОВ), и автохтонными.

Микоризные грибы не являются простыми потребителями корневых экссудатов растения-хозяина. Из почвы в корни растения-хозяина за счет микоризного симбиоза одновременно с транспирационным током воды поступают определенные стимуляторы фотосинтеза. В итоге это приводит к заметному увеличению нетто биологической продуктивности (НБП) растения, в результате чего происходит заметное возрастание количества выделяемых корневых экссудатов (Van der Heijden, Horton, 2009; Agerer et al., 2012).

Рост эктомикоризы и продукция внешнего мицелия. По имеющимся оценкам, доля углерода НБП растения-хозяина, забираемая ЭМ, достигает значительных величин, что определяет рост и активность ЭМ (Wallander et al., 2001; Johansson et al., 2008).  В целом деревья могут расходовать на функционирование всей корневой системы (корни плюс микориза) до 50% своей НБП (Nehls et al., 2010). На рост собственно микоризы может приходиться до 10-25% от величины НБП растения-хозяина (Nehls et al., 2017), хотя есть и более скромные оценки – до 22% НБП не всего растения, а только части, расходуемой на подземную биомассу (Hobbie, 2006).   

Мощность потока корневых экссудатов в почву заметно варьирует в зависимости от видов деревьев, а также от видового состава микоризных грибов (Liese et al., 2018; Kaiser et al., 2019; Sun et al., 2020; Lei et al., 2023). Максимальная скорость продукции внешнего мицелия в лесной зоне наблюдается в начале лета и в августе (Björk, Ekblad, 2010). До сих пор авторы цитируемых выше работ не дают чёткого ответа на вопрос: перехватывает ли ЭМ из экссудатов весь углерод и весь азот? Так как чехол эктомикоризы имеет плотное сложение (Смит, Рид, 2012), то можно допустить, что полный перехват С и N экссудатов вполне возможен, поскольку эти элементы в органическом веществе являются основными для обеспечения роста биомассы микоризы (роль остальных элементов мы здесь не рассматриваем).

Из полученных от растения-хозяина органических веществ ЭМ тратит до 60% на рост внешнего мицелия (Nehls et al., 2017), что позволяет ей сформировать густую сеть внешнего мицелия и использовать ПОВ всего объёма аккумулятивных горизонтов почвы.  В итоге пул внешнего мицелия может доминировать в сообществе почвенной микробиоты: в лесных почвах он составляет 30% от общей биомассы всех микроорганизмов (Högberg, Högberg, 2002). Принимая во внимание, что оставшиеся (после расходов на рост мицелия) 40% углерода экссудатов – это трудно усвояемые органические кислоты, и учитывая реально большие расходы на дыхание микоризы, можно предположить, что ЭМ потребляет органическое вещество всего потока корневых экссудатов.

Экспериментальное определение продуктивности внешнего мицелия представляет собою методологически трудную задачу. Результаты одной из наиболее обстоятельных работ по оценке продуктивности внешнего мицелия ЭМ представлены в таблице. Следует подчеркнуть, что данные этого полевого опыта указывают на достаточно скромные различия продуктивности внешнего мицелия ЭМ в разных лесах, но занижают реальные значения, поскольку в эксперименте (а) для учета мицелия использовался безгумусовый песок, который сильно отличается от окружающей почвы, и (б) игнорировалось “выедание” живого мицелия почвенной микрофауной, его отмирание и последующее потребление другими микроорганизмами. Если сделать поправку на температуру и продолжительность вегетационного периода, то на первом месте по скорости роста внешнего мицелия ЭМ окажутся бореальные леса.

Таблица. Продукция внешнего мицелия ЭМ деревьев по данным полевых экспериментов с прорастанием микоризных грибов в контейнеры с песком в течение вегетационного периода (Ekblad et al., 2013, табл. 1, с. 6-9, пересчитано с сокращениями)

Восполнение нехватки (майнинг) азота. Корневые экссудаты, обеспечивая микоризу углеродом для синтеза биомассы, имеют в своем составе, как правило, недостаточно азота, необходимого для полного использования ЭМ всего углерода экссудатов на рост мицелия. Это следует из того, что отношение C:N экссудатов – в среднем около 40 (Kuzyakov et al., 2007), а биомасса мицелия имеет C:N  10-12 (Chertov et al., 2017). Аминокислоты и углеводы экссудатов быстро и полностью потребляются для синтеза биомассы мицелия и на его дыхание, тогда как для использования безазотистых соединений экссудатов требуется дополнительный азот. С целью компенсации этого дефицита сеть внешнего мицелия ЭМ разлагает ПОВ, но не для получения углерода как источника вещества и энергии, а для добычи недостающего микоризе азота (Chalot, Brun, 1998; Tunlid et al., 2017; Nehls et al., 2017). По современным представлениям, разложение ПОВ происходит в два этапа (Manzoni, Porporato, 2009; Blagodatsky et al., 2010; Huang et al., 2018). На первом этапе экзоферменты, выделяемые микроорганизмами, способствуют расщеплению крупных молекул полимеров до растворимых фрагментов, на втором этапе – это растворённое органическое вещество потребляется микроорганизмами и другой биотой для роста и поддержания жизни. Судя по всему, микориза разлагает ПОВ только на первой стадии деполимеризации. Из полученного РОВ микориза выборочно потребляет преимущественно органическое вещество, содержащее азот (Martin et al., 2016; Stuart, Plett, 2020). Это подтверждается данными о большом количестве производимого микоризой РОВ (Högberg, Högberg, 2002; He et al., 2020), но механизм этого процесса в деталях ещё недостаточно изучен. В этом выборочном разложении устойчивого ПОВ с последующим потреблением преимущественно азотистых компонентов заключается основное функциональное отличие внешнего мицелия микоризы от гетеротрофных грибов (Talbot et al., 2013; Choreno-Parra, Treseder, 2024).

Использование аминокислот и углеводов корневых экссудатов на рост мицелия приводит к формированию в почве кислой среды за счёт оставшихся в корневых экссудатах низкомолекулярных карбоновых кислот (Arvieu et al., 2003; Van Hees, 2005). В работах микробиологов по деполимеризации ПОВ в результате его разложения почвенными микроорганизмами это обстоятельство никак не принимается во внимание, а рассматривается только активность экзоферментов микроорганизмов. Однако, кислые экссудаты, безусловно, способствуют гидролизу ПОВ, частично выполняя роль экзоферментов. Достаточно вспомнить прежние методы физико-химического фракционирования ПОВ, применявшиеся в почвоведении в ХХ веке (Пономарёва, 1964). 

“Добыча“ или майнинг (mining) азота ЭМ из ПОВ для восполнения его нехватки для роста мицелия аналогичны такому же процессу при ризосферном прайминге ПОВ (Blagodatskaya, Kuzyakov, 2008; Chertov et al., 2022). На майнинг азота ЭМ расходует углерод экссудатов (которые идут на синтез ферментов и дыхание), поэтому при исчерпании углерода экссудатов в микоризном грибе майнинг азота прекращается. По данным (Nehls et al., 2017), микоризные грибы восполняют дефицит азота только для обеспечения собственного роста (в основном внешнего мицелия), что означает отсутствие прямого возврата добытого азота растению-хозяину, как это ранее объяснялось в устоявшихся “гуманных“  представлениях о взаимном обмене  ресурсами в симбиозе растений и микоризных грибов [см. исторический очерк С. Смит, Д. Рид (2012), а также (van der Heijen, Horton, 2009)].  

Возникает вопрос: как осуществляется поток в корни растения-хозяина углерода и азота c положительным эффектом ЭМ на рост древесных растений?

Опад внешнего мицелия. Густая сеть внешнего мицелия представляет собою быстро обновляющийся компонент биомассы ЭМ с продолжительностью жизни от нескольких дней до нескольких недель (Lukac et al., 2003; Staddon et al., 2003; Smith, Read, 2008; Gorka et al., 2019). Причиной этого может быть, как генетически обусловленный небольшой предельный возраст внешнего мицелия, так и его потребление другими микроорганизмами или почвенной микро- и мезофауной; последнее представляется более вероятным.

Логическим следствием интенсивного оборота внешнего мицелия ЭМ является внутрипочвенный поток специфического легкоразлагаемого опада, который раньше не рассматривался в работах по динамике ПОВ. Поступление этого опада в почву оказалось очень большим, с массой 62% от всего наземного и внутрипочвенного опада (Godbold et al., 2006; Brunner et al., 2013; Ekblad et al., 2013), что позволяет считать его доминирующим в структуре опада лесных сообществ. С позиций круговорота углерода, данный факт существенно меняет общую картину процессов трансформации и разложения опада в лесных и других почвах, и в целом в наземных экосистемах. Можно сказать, что микориза оказалась мощным драйвером динамики ПОВ (Talbot et al., 2008; Hawkins et al., 2023).

Разложение внешнего мицелия. В настоящее время разложение опада внешнего мицелия и чехла ЭМ в почве рассматривается микологами как микробиологический процесс, осуществляемый сапротрофными бактериями и грибами (Tunlid et al., 2017; Martin, 2017; Hanajima et al., 2019), а роль остальной почвенной биоты оценивается как вспомогательная (Jentschke et al., 2013). Это довольно странно, поскольку в экологии и почвенной зоологии уже давно разработана, используется и совершенствуется теория и методология трофических сетей (food web), показывающая сложную структурную организацию процесса потребления организмами жизненных ресурсов в почвах, экосистемах и в целом во всей биосфере (Одум, 1986; de Vries, Caruso, 2016; Geisen et al., 2016; Pausch et al., 2016; Komarov et al., 2017; Chertov et al., 2022).

В почве трофическая сеть разложения органического вещества упрощённо может быть представлена как: “растительный опад → микроорганизмы → микро-, мезо- и макрофауна“. Первые два звена – рассматриваются в рамках микробиологического подхода, согласно которому, основным и, скорее всего, побочным продуктом при разложении органического вещества является РОВ, участвующее далее в формировании ПОВ за счёт роста биомассы и отмирания микроорганизмов (Wang et al., 2021), а также закрепления РОВ на поверхности почвенных минералов (Klink et al., 2022). Механизм закрепления работает, но у него есть серьёзное ограничение по ёмкости фиксации минеральной матрицы и почвенного поглощающего комплекса, что, по-видимому, ограничивает масштабы этого процесса.

Рассмотрение всей пищевой сети, когда базовый уровень микроорганизмов ”выедается” микрофауной простейших и членистоногих (microbial grazers) полностью до 9 раз за год (de Vries et al., 2013) без формирования РОВ, предполагает поступление в почву двух специфических продуктов жизнедеятельности почвенной микрофауны. Это твердофазные экскреты (микрокопролиты) и растворимый аммоний, доступный для корневого потребления растений (Schröter et al., 2003; Holtkamp et al., 2011). На более высоких уровнях пищевой сети (с участием мезо- и макрофауны) тоже всегда образуются копролиты, которые пополняют ПОВ в качестве лабильного и богатого азотом пула. В этом заключается главное различие между двумя подходами (микробиологическим и почвенных пищевых сетей): ограниченные возможности формирования ПОВ при фиксации растворенного органического вещества на поверхностях минералов и защемления в микроагрегатах, а с другой стороны, не лимитированный потенциал секвестрации ПОВ из экскретов почвенной фауны. Наличие связи в системе “устойчивое ПОВ → микоризный гриб → почвенная фауна → лабильное ПОВ (экскреты)” подтверждается присутствием “старого” углерода устойчивого органического вещества почв с возрастом более 1000 лет во фракциях “молодого” лабильного ПОВ (Kalinina et al., 2019).

Выше приведены сведения о том, что внешний мицелий ЭМ добывает азот из ПОВ только для собственных нужд, не “передавая” его растению-хозяину. Если это так, то источником дополнительного азота для растений “от микоризы” может быть только пул лабильного органического вещества экскрементов, образующихся после потребления внешнего мицелия почвенной фауной. Этот пул характеризуется достаточно высокой концентрацией азота (низким отношением C:N), ещё не связан с полуторными окислами и основаниями и не ассоциирован с минералами. Безусловно, это органическое вещество пополняет запасы всего ПОВ, но оно также интенсивно используется почвенными микроорганизмами, что ведет к его разложению и образованию различных форм соединений азота, доступных для растения-хозяина. Таковыми являются не только аммоний и нитраты, но прежде всего аминокислоты. Известно, что доступный для деревьев азот лесных почв на 80% представлен аминокислотами, 5-15% аммонием и 5-11% нитратами (Pena, 2017). Именно этот путь поступления азота отмершего или “съеденного” внешнего мицелия в корни, по-видимому, и обеспечивает эффект улучшения азотного питания древесных растений в результате деятельности ЭМ. 

При рассмотрении этого достаточно сложного пути образования доступного для растений азота возникает вопрос о его поступлении в корни: непосредственно в корень или через внешний мицелий и чехол гриба. В эктомикоризном симбиозе вопрос о непосредственном поступлении азота в корень отпадает из-за наличия плотного мицелиального чехла на корневых окончаниях. Тогда почему ЭМ не использует доступный азот также для своего роста? Это может происходить по следующим причинам. Во-первых, потому что внешний мицелий микоризы играет еще и транспортную роль в водном режиме растений, поддерживая потребление воды и транспирационный поток почвенного раствора в растении (Смит, Рид, 2012; в данной статье не рассматривается). Скорость восходящего транспирационного потока почвенного раствора с элементами питания во внешнем мицелии и корнях на порядки выше скорости обратного потока экссудатов, что легко вычисляется по суточной массе воды в транспирационном потоке и экссудации. Эти процессы находятся в противофазе чередования транспирации и экссудации. Можно считать, что высокая скорость потока затрудняет перехват элементов питания из почвенного раствора как внешним мицелием, так и чехлом эктомикоризы. Кроме того, нужно принимать во внимание большое различие концентраций элементов в почвенном растворе и в активной зоне майнинга азота микоризного гриба.

Во-вторых, транзит доступного азота через микоризу возможен потому, что микоризные грибы являются облигатными автохтонными организмами-биотрофами со своими специфическими механизмами «добычи» и особенно ассимиляции азота, используя ансамбль фенолоксидаз. Эти механизмы могут быть не активны в отношении продуктов микробиологического разложения “молодого“ ПОВ. Но, как обсуждалось выше, в составе доступного корням азота содержится до 20% минеральных форм азота. По-видимому, только у нитратов и аммония есть шансы быть ассимилированными во внешнем мицелии и чехле ЭМ. Безусловно, всё это требует экспериментального подтверждения.

Растворение минералов. ЭМ обладает еще одним свойством, которое оказалось неожиданным для почвоведов и биологов. Было обнаружено, что гифы микоризы способны растворять почвенные минералы, оставляя хорошо видимый под микроскопом след на их поверхности (van Breemen et al., 2000; Sun et al., 2019).  Растворение минералов – это еще одна функция кислого РОВ, образующегося при майнинге азота ЭМ, о чем упоминалось выше. Данный процесс позволяет понять роль ЭМ в снабжении растений фосфором, кальцием и другими минеральными элементами. Изучение этого процесса развивается, и уже идёт речь о создании научного направления – геомикологии (Gadd, 2007; Smits, Wallander, 2017).

Круг замкнулся: то, что в середине ХХ в. рассматривалось с позиций генезиса лесных почв таёжной зоны и не привлекало особого внимания, а именно, характерная для этих почв кислая среда (преобладание фульвокислот (Пономарева, 1964)), в настоящее время фигурирует под именем “растворимое органическое вещество” как драйвер динамики ПОВ, растворения и трансформации минералов в лесных почвах.  

Общая концепция и перспективы. Вышеизложенное позволяет составить общее представление о «работе» ЭМ в отношении динамики ПОВ и её роли в питании древесных растений на основе той информации, которая была в распоряжении авторов. На упрощённой схеме (рисунок) приведены основные пулы органического вещества и “связывающие” их процессы. Для облегчения визуального восприятия, нами не показаны потоки СО₂, связанные с дыханием ЭМ при её росте и майнинге азота, а также дыхание микроорганизмов и почвенной фауны. Также не отражены кислые экссудаты и минеральная матрица.

Рисунок 1. Обобщённая концептуальная схема потоков и пулов органического вещества при функционировании эктомикоризы, её вклада в пополнение ПОВ и снабжение растений азотом. Наименования относятся как к пулам, так и к потокам, стрелки только к потокам. На схеме не представлены потоки СО2 при дыхании биоты, растворимое органическое вещество (РОВ), растворение минералов кислыми экссудатами и не отражено поступление доступного азота в корни через внешний мицелий и чехол эктомикоризного гриба с транспирационным потоком воды из почвы.

Рассмотренные данные по функционированию ЭМ с точки зрения цикла углерода и азота в лесных почвах выявили сложную структуру состава образующегося РОВ, в которое входят: а) возможный остаток кислых корневых экссудатов; б) растворённые фрагменты молекул устойчивого ПОВ после деполимеризации для майнинга азота; в) вероятно и РОВ, образующееся при минерализации лабильного органического вещества экскретов почвенной микрофауны. Поэтому состав РОВ потенциально может отражать состояние системы микоризного симбиоза, например, по количеству карбоновых кислот корневых экссудатов в его составе.

Микоризный симбиоз является более сложным и масштабным явлением, чем хорошо изученный ризосферный прайминг. Более того, взаимоотношения микоризы и микробиоты, участвующей в ризосферном прайминге неоднозначны – от взаимовыгодных до конкурентных (Chertov et al., 2022). Конкуренция за один и тот же ресурс представляется наиболее вероятной формой взаимодействия микоризного симбиоза и ризосферного прайминга. Так, обнаружено, что в присутствии арбускулярной микоризы интенсивность ризосферного прайминга существенно снижается (Zhou et al., 2020). Надо полагать, что плотный чехол ЭМ с перехватом почти всех корневых экссудатов даёт мало шансов развития ризосферному праймингу для эффективного функционирования в лесной почве.

За полтора века исследований по микоризной тематике накоплено огромное количество экспериментальных данных по распространению, биологическому разнообразию, строению, функционированию и взаимосвязи микоризы разных типов с другими организмами (Смит, Рид, 2012), Обобщение этих данных требует большой и кропотливой работы. Одним из эффективных методов синтеза научных результатов является математическое моделирование в биологии, которое позволяет в строгой математической форме систематизировать данные о структуре и функционировании организмов, их взаимосвязей, а также функционирования экосистем разного иерархического уровня вплоть до биосферы Земли с целью обоснованного прогнозирования и управления биологическими процессами в современной быстро меняющейся окружающей среде.

Это справедливо и для синтеза данных по микоризе. Появились работы по концептуализации и выработке принципов моделирования такого сложного явления как микоризный синтез (Brunner et al., 2013; Deckmyn et al., 2014) с акцентом на роль микоризы в питании растений. Микоризу начали включать в структуру моделей динамики органического вещества почв, наземных экосистем и в сложные модельные системы как потребителя экссудатов (Meyer et al., 2012). Появились модели, отражающие разные стороны микробного симбиоза, например пространственная модель распространения микоризы (Simard et al., 2012) и, с другой стороны, достаточно детальная модель расхода углерода на потребление азота с учётом конкурентных отношений (Brzostek et al., 2014). Примером хорошей детально параметризованной модели на основе использования всех доступных экспериментальных данных является модель MYCOFON (Meyer et al., 2010, 2012), которая также может быть интегрирована с моделями лесных экосистем.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Подводя общий итог изложенным выше материалам по вкладу ЭМ древесных растений в разложение и пополнение ПОВ лесных почв, можно сформулировать следующие положения.

1. Растение в микоризном симбиозе снабжает гриб элементами питания, но ЭМ ведёт себя активнее растения. Она инфицирует корни, а с восходящим транспирационным потоком влаги направляет в листья вещества, которые активизируют фотосинтез и приводят к возрастанию НБП растения. В результате поток корневых экссудатов увеличивается, что благоприятно сказывается на росте микоризы.
2. ЭМ потребляет на собственный рост (прежде всего, внешнего мицелия) весь азот корневых экссудатов, поступающих в ЭМ из растения-хозяина.
3. Разложение ПОВ микоризой осуществляется для восполнения нехватки азота на рост внешнего мицелия. Таким образом, это избирательный майнинг азота из ПОВ с повышенным содержанием азота. Фактически, микоризный гриб “работает только на себя”, поэтому вклад ЭМ в разложение ПОВ невелик, что отличает микоризные грибы от всех сапротрофных микроорганизмов.
4. Внешний мицелий ЭМ имеет короткий срок жизни (от нескольких дней до нескольких недель), что определяет высокую скорость оборота его биомассы в почве. Соответственно, опад внешнего мицелия можно считать доминирующим в структуре общего опада в лесных экосистемах. Это определяет значимую роль ЭМ в динамике ПОВ лесных почв.
5. Разложение опада ЭМ происходит с активным участием почвенной микро- и мезофауны разных трофических уровней пищевых сетей, что обеспечивает пополнение ПОВ за счёт твердофазных продуктов метаболизма почвенной фауны (лабильного органического вещества экскретов). При чисто микробиологическом разложении, где побочным продуктом может быть только РОВ, физико-химическое закрепление органического вещества на почвенных минералах ограничено ёмкостью поглощающего комплекса почвы.
6. Дополнительный азот для потребления растением-хозяином в микоризном симбиозе образуется за счёт микоризного майнинга устойчивого ПОВ, но в этом случае азот становится доступным для корней только после разложения микроорганизмами части лабильного органического вещества экскретов.
7. “Остаточные” корневые экссудаты, которые после “выедания” ЭМ углеводов и аминокислот для своего роста имеют более высокую кислотность и способны растворять почвенные минералы, обеспечивают доступ почвенной биоты и корней растений к фосфору и другим элементам.
8. Положительное влияние ЭМ на ПОВ связано с улучшением корневого питания и роста древесных растений, что приводит к общему увеличению опада в лесных сообществах и, соответственно, к косвенному вкладу ЭМ в пополнение ПОВ лесных почв.

С точки зрения структуры наземных и, особенно, лесных экосистем можно заключить, что микоризный симбиоз оказывается не диполем – «растение + микориза», как это укоренилось в научных представлениях, а триадой – «растение + микориза + почвенная биота» с мощным воздействием на оптимизацию эдафической среды наземных экосистем. Без третьего компонента — почвенной биоты — положительный эффект микоризы на рост растений просто не сможет проявиться из-за «эгоизма» гриба. Корни растений являются каркасом и стартёром системы микоризного симбиоза, сама микориза служит драйвером процессов, а остальная почвенная биота осуществляет выход продуктов симбиоза в почву и обратно в корни растений. Высказанные положения основаны на анализе доступных авторам материалов, некоторые из этих положений могут показаться спорными. Несомненно, необходимы дальнейшие исследования, как по широкому спектру проблем взаимодействия растения и ЭМ, так и в рамках положения о триаде “растение — микориза — почвенная биота” в микоризном симбиозе.

БЛАГОДАРНОСТИ

            Работа выполнена в рамках реализации важнейшего инновационного проекта государственного значения «Разработка системы наземного и дистанционного мониторинга пулов углерода и потоков парниковых газов на территории Российской Федерации, обеспечение создания системы учёта данных о потоках климатически активных веществ и бюджете углерода в лесах и других наземных экологических системах» (рег. № 123030300031) и государственного задания ФИЦ ПНЦБИ (рег. № 122040500037-6).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Аккумуляция углерода в лесных почвах и сукцессионный статус лесов. Отв. Ред. Лукина Н. В. М.: КМК, 2018. 232 с.

Базилевич Н. И. Биотический круговорот на пяти континентах: азот и зольные элементы в природных наземных экосистемах. Новосибирск: Изд-во СО РАН. 2008. 376 с.

Вацке Р. Использование микоризы в садоводстве как метод решения проблем в области экологического возделывания растений // Плодоводство и ягодоводство России. 2005. Т. 14. С. 234–244.

Весёлкин Д. В. Морфологическая изменчивость и адаптивное значение эктомикориз хвойных (Pinaceae Lindl.). Автореф. дисс. докт. биол. наук. Екатеринбург, 2013. 40 с.

Весёлкин Д. В. Соотношение объемов гриба и древесных тканей в эктомикоризных корнях хвойных // Лесоведение. 2015. № 2. С. 140–146.

Весёлкин Д. В., Лукина Н. В., Чибрик Т. С. Соотношение микоризных и немикоризных видов растений в первичных техногенных сукцессиях // Экология. 2015. № 5. С. 345–352.

Волобуева О. Г. Симбиотическая азотфиксация как фактор экологической безопасности и плодородия почвы // Вестник РУДН, сер. Экология и безопасность жизнедеятельности. 2011. № 1. С. 53–60.

Воронина Е. Ю. Микоризы и их роль в формировании сообществ // Вестник Московского университета. Серия 16: Биология. 2006. № 4. С. 17–27.

Воронина Е. Ю. Микоризы в наземных экосистемах: экологические, физиологические и молекулярно-генетические аспекты микоризных симбиозов // Микология сегодня. Ред. Ю.Т. Дьяков, А.Ю. Сергеев. Национальная Академия Микологии. М. 2007. С. 101–192.

Дудка В. А., Малышева Е. Ф., Малышева В. Ф. Жукова Е. А. Микориза липы (Tilia spp.) в искусственных насаждениях Санкт-Петербурга // Микология и фитопатология. 2021. Т. 55. № 1. С. 11–35.

Иозус А. П., Завьялов А. А., Бойко С. Ю. Особенности влияния микоризы на приживаемость и биохимический состав сеянцев сосны обыкновенной в сухой степи Нижнего Поволжья // Успехи современного естествознания. 2019. № 6. С. 23–27.

Колмаков П. Ю., Кисова А. С. Разнообразие эктомикориз Picea abies в естественных местообитаниях Белорусского Поозерья // Материалы II Международной конференции, 20-23 сентября 2016 г. „Биология, систематика и экология грибов и лишайников в природных экосистемах и агрофитоценозах“. Минск, 2016. С. 123–125.

Лавренов Н. Г., Зернов А. С., Кипкеев А. М., Текеев Д. К., Семенова Р. Б., Ахметжанова А. А., Переведенцева Л. Г., Судзиловская Н. А., Корнеечева М. Ю., Онипченко В.Г.  Микориза растений в экстремальных условиях: альпийские ковры Армении // Журнал общей биологии. 2017. Т. 78. № 4. С. 80–85.

Лукина Н. В., Чибрик Т. С., Глазырина М. А., Филимонова Е. И. Динамика восстановления растительности и микоризы на рекультивированных и нерекультивированных участках золоотвала Верхнетагильской ГРЭС (Средний Урал) // Экосистемы. 2019. № 20 (50). С. 188–196.

Макаров М. И. Роль микоризы в трансформации соединений азота в почве и в азотном питании растений (обзор) // Почвоведение. 2019. № 2. С. 220–233.

Одум Ю. Экология. М.: Мир, 1986. Т.1. 328 с.; Т.2. 376 с.

Пономарева В. В. Теория подзолообразовательного процесса. Биохимические аспекты. М.: Наука. 1964. 379 с.

Сергеева М. Н. Грибы. Большая энциклопедия. М.: Изд. Аст. 2022. 256 с.

Смит С. Э., Рид Д. Дж. Микоризный симбиоз. М.: КМК. 2012. 776 с.

Титлянова А. А., Самбуу А. Д. Сукцессии в травяных экосистемах. Новосибирск: Изд-во СО РАН. 2016. 191 с.

Тиунов А. В. Трофические сети в почве бореального леса: в поисках значения микоризы // Проблемы почвенной зоологии. Материалы XVII Всероссийского совещания по почвенной зоологии, посвященного 75-летию со дня рождения члена-корреспондента РАН Д. А. Криволуцкого / Под ред. Б. Р. Стригановой. 2014. С. 220–222.

Хофрихтер Р. Грибы. Обитатели скрытого мира. М.: Изд. Азбука. 2021. 280 с.

Aasfar A., Aasfar A., Bargaz A., Yaakoubi K., Hilali A., Bennis I., Zeroual Y., Meftah Kadmiri I. Nitrogen Fixing Azotobacter Species as Potential Soil Biological Enhancers for Crop Nutrition and Yield Stability // Frontiers in microbiology. 2021. Vol. 12. Article 628379.

Agerer R., Hartmann A., Pritsch K., Raidl S., Schloter M., Verma R., Weigt R. Plants and Their Ectomycorrhizosphere: Cost and Benefit of Symbiotic Soil Organisms // Growth and Defence in Plants. Resource Allocation at Multiple Scales. 2012. Vol. 220. P. 213–242.

Akhmetzhanova A. A., Soudzilovskaia N. A., Onipchenko V. G., Cornwell W. K., Agafonov V. A., Selivanov I. A., Cornelissen J. H. C. A rediscovered treasure: Mycorrhizal intensity database for 3000 vascular plant species across the former Soviet Union // Ecology. 2012. Vol. 93. P. 689–690.

Albornoz F. E., Dixon K. W. Lambers H. Revisiting mycorrhizal dogmas: Are mycorrhizas really functioning as they are widely believed to do? // Soil Ecology Letters. 2021. Vol. 3. P. 73–82.

Arvieu J. C., Leprince F., Plassard C. Release of oxalate and protons by ectomycorrhizal fungi in response to P-deficiency and calcium carbonate in nutrient solution // Annals of Forest Science. 2003. Vol. 60. P. 815–821.

Averill C., Bhatnagar J. M., Dietze M. C., Pearse W. D., Kivlin S. N. Global imprint of mycorrhizal fungi on whole-plant nutrient economics // PNAS. 2019. Vol. 116. No. 46. P. 23163–23168.

Bastida F., García C., Fierer N., Eldridge D. J., Bowker M. A., …, & Delgado-Baquerizo M. Global ecological predictors of the soil priming effect // Nature Communications. 2019. Vol. 10. P. 3481.

Becquer A., Guerrero C., Janice G., Eibensteiner L., Houdinet G., Bücking H., Zimmermann S. D., Garcia K. The ectomycorrhizal contribution to tree nutrition // Advances in Botanical Research. 2019. Vol. 89. P. 77–126. 

Betekhtina А. А., Veselkin D. V. Mycorrhizal and non-mycorrhizal dicotyledonous herbaceous plants differ in root anatomy: evidence from the Middle Urals, Russia // Symbiosis. 2019. Vol. 77. No. 2. P. 133–140.

Björk R. G., Ekblad A. Extramatrical mycelia production and turnover in two drained Norway spruce forests / I. Brunner (Ed.) Belowground carbon turnover in European forests – State of the art. COST Action FP0803 Conference, January 26–28, 2010. Swiss Federal Institute for Forest, Snow and Landscape Research WSL 2010. Birmensdorf, 2010. P. 631–633.

Blagodatskaya Е., Kuzyakov   Y. Mechanisms of real and apparent priming effects and their dependence on soil microbial biomass and community structure: critical review // Biology and Fertility of Soils. 2008. Vol. 45. P. 115–131.

Blagodatsky S., Blagodatskaya E., Yuyukina T., Kuzyakov Y. Model of apparent and real priming effects: Linking microbial activity with soil organic matter decomposition // Soil biology and biochemistry. 2010. Vol. 42. Р. 1275–1283.

Bönisch E., Blagodatskaya E. Dirozo R., Ferlian O., Fichtner A., …, & Eisenhauer N. Mycorrhizal type and tree diversity affect foliar elemental pools and stoichiometry // The New Phytologist. 2024. PMID: 38594212. 15 p.

Brundrett M. C., Tedersoo L., Evolutionary history of mycorrhizal symbioses and global host plant diversity // The New Phytologist. 2008. Vol. 220. P. 1108–1115.

Brundrett M. S. Diversity and classification of mycorrhizal associations // Biological reviews. 2004. Vol. 79. P. 473–495.

Brunner I., Børja I., Dalsgaard L., Deckmyn G., Ekblad A., …, & Vanguelova E. Belowground carbon turnover of European forests: fine roots, mycorrhizal mycelia, soil organic matter and soil models. A Technical Report for National C reporters, LULUCF experts and ecosystem modellers. COST Action FP0803. Birmensdorf, Swiss Federal Institute for Forest, Snow and Landscape Research WSL. 2013. 67 p. 

Brzostek E. R., Fishe J. B., Phillip R. P. Modeling the carbon cost of plant nitrogen acquisition: Mycorrhizal trade-offs and multipath resistance uptake improve predictions of retranslocation // Journal of Geophysical Research: Biogeosciences. 2014. Vol. 119 (8). P. 1684–1697.

Canarini A., Kaiser C., Merchant A., Richter A., Wanek W. Root exudation of primary metabolites: Mechanisms and their roles in plant responses to environmental stimuli // Frontiers in Plant Science. 2019. Vol. 10. Р. 157–165.

Chalot M., Brun A. Physiology of organic nitrogen acquisition by ectomycorrhizal fungi and ectomycorrhizas // FEMS Microbiology Reviews. 1998. Vol. 22. P. 21–44.

Chertov O., Komarov A., Shaw C., Bykhovets S., Frolov P., …, & Shashkov M. Romul_Hum — A model of soil organic matter formation coupling with soil biota activity. II. Parameterisation of the soil food web biota activity // Ecological Modelling. 2017. Vol. 345. P. 125–139.

Chertov O., Kuzyakov Y., Priputina I., Frolov P., Shanin V., Grabarnik P. Modelling the rhizosphere priming effect in combination with soil food webs to quantify interaction between living plant, soil biota and soil organic matter // Plants. 2022. Vol. 11. Article 2605.

Choreno-Parra E. M., Treseder K. K. Mycorrhizal fungi modify decomposition: a meta analysis // The New Phytologist. 2024. Vol. 242. No. 6. P. 2763–2774.

de Vries F. T., Caruso T. Eating from the same plate? Revisiting the role of labile carbon inputs in the soil food web // Soil biology and biochemistry. 2016. Vol. 102. P. 4–9.

de Vries F. T., Thébault E., Liiri M., Birkhofer K., Tsiafouli M. A., et al. Soil food web properties explain ecosystem services across European land use systems // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2013. Vol. 110. P. 14296–14301.

Deckmyn G., Meyer A., Smits M.M., Ekblad A., Greben T., Komarov A., Kraigher H. Simulating ectomycorrhizal fungi and their role in carbon and nitrogen cycling in forest ecosystems // Canadian Journal of Forest Research. 2014. Vol. 44. No. 6. P. 535–553.

Ekblad A., Wallander H., Godbold D. L., Cruz C., Johnson D., …, & Plassard C. The production and turnover of extramatrical mycelium of ectomycorrhizal fungi in forest soils: role in carbon cycling of extramatrical mycelium (EMM) of mycorrhizal fungi in carbon (C) cycling in ecosystems // Plant Soil. 2013. Vol. 366. P. 1–27.

Fogel R., Hunt G. Contribution of mycorrhizal and soil fungi to nutrient cycling in a Douglas-fir ecosystem // Canadian Journal of Forest Research. 1983. Vol. 13 (2). P. 219–232.

Gadd G. M. Geomycology: biogeochemical transformations of rocks, minerals, metals and radionuclides by fungi, bioweathering and bioremediation // Mycological research. 2007. Vol 111. P. 3–49. DOI: 10.1016/j.mycres.2006.12.001.

Geisen S., Koller R., Hünninghaus M., Dumack K., Urich T., Bonkowski M. The soil food web revisited: Diverse and widespread mycophagous soil protists // Soil Biology and Biochemistry. 2016. Vol. 94. P. 10–18. DOI: 10.1016/j.soilbio.2015.11.010.

Godbold D. L., Hoosbeek M. R., Lukac M., Cotrufo M. F., Janssens I. A., …, & Prescott A. Mycorrhizal hyphal turnover as a dominant process for C input into soil organic matter // Plant Soil. 2006. Vol. 281. P.15–24.

Gorka S., Dietrich M., Mayerhofer W., Gabriel R., Wiesenbauer J., …, & Kaiser C. Rapid transfer of plant photosynthates to soil bacteria via ectomycorrhizal hyphae and its interaction with nitrogen availability // Frontiers in Microbiology. 2019. Vol. 10. Article 168. DOI: 10.3389/fmicb.2019.00168.

Guignabert A., Delerue F., Gonzalez M., Augusto L., Bakker M. Effects of management practices and topography on ectomycorrhizal fungi of maritime pine during seedling recruitment // Forests. 2018. Vol. 9. No. 5. DOI: 10.3390/f9050245.

Hanajima D., Aoyagi T., Hori T. Dead bacterial biomass-assimilating bacterial populations in compost revealed by high-sensitivity stable isotope probing // Environment International. 2019. Vol. 133. Article 105235. DOI: 10.1016/j.envint.2019.

Hawkins H.-J., Cargill R. I. M., Van Nuland M. E., Hagen S. C., Field K. J., Sheldrake M., Soudzilovskaia N., Kiers E. T. Review. Mycorrhizal mycelium as a global carbon pool // Current Biology. 2023. Vol. 33. No. 11.  Article R560–R573.

He Y. H., Cheng W. X., Zhou L. Y., Shao J. J., Liu H. Y., Zhou H. M., Zhu K., Zhou X. H. Soil DOC release and aggregate disruption mediate rhizosphere priming effect on soil C decomposition // Soil Biology and Biochemistry. 2020. Vol. 144. Article 107787. DOI: 10.1016/j.soilbio.2020.107787.

Hobbie E. A. Carbon allocation to ectomycorrhizal fungi correlates with belowground allocation in culture studies // Ecology. 2006. Vol. 87. P. 563–569. DOI: 10.1890/05-0755.

Hobbie E. A., Ouimette A. P., Schuur E. A. G., Kierstead D., Trappe J. M., Bendiksen K., Ohenoja E. Radiocarbon evidence for the mining of organic nitrogen from soil by mycorrhizal fungi // Biogeochemistry. 2013. Vol. 114. P. 381–389. DOI: 10.1007/s10533-012-9779-z.

Högberg M. N., Högberg P. Extramatrical ectomycorrhizal mycelium contributes one-third of microbial biomass and produces, together with associated roots, half the dissolved organic carbon in a forest soil // The New Phytologist. 2002. Vol. 154. P. 791–795. DOI: 10.1046/j.1469-8137.2002.00417.x.

Holtkamp R., van der Wal A., Kardol P., van der Putten W. H., de Ruiter P. C., Dekker S. C. Modelling C and N mineralisation in soil food webs during secondary succession on ex-arable land // Soil Biology and Biochemistry. 2011. Vol. 43. P. 251–260.

Huang Ye, Guenet B., Ciais P., Janssens I.A., Soong J. L., Wang Y., Goll D., Blagodatskaya E., Huang Yu. ORCHIMIC (v1.0), A microbe-mediated model for soil organic matter decomposition // Geoscientific Model Development. 2018. Vol. 11. P. 2111–2138. DOI: 10.5194/gmd-11-2111-2018. 

Jacquemyn H., Merckx V. S. F. T. Mycorrhizal symbioses and the evolution of trophic modes in plants // Journal of Ecology. 2019. Vol. 107. P. 1567–1581. DOI: 10.1111/1365-2745.13165.

Jentschke G., Bonkowski M., Godbold D. L., Scheu S. Soil protozoa and forest tree growth: non-nutritional effects and interaction with mycorrhizae // AGRIS. 2013. Vol. 20. Р. 263–269. DOI: 10.1007/BF00336088.

Johansson E. M., Fransson P. M. A., Finlay R. D., van Hees P. A. W. Quantitative analysis of root and ectomycorrhizal exudates as a response to Pb, Cd and as stress // Plant Soil. 2008. Vol. 313. P. 39–54. DOI: 10.1007/s11104-008-967. 

Johnson N. C., Graham J. H. The continuum concept remains a useful framework for studying mycorrhizal functioning // Plant Soil. 2013. Vol. 363. P. 411−419. DOI: 10.1007/s11104-012-1406.

Johnson N. C., Wilson G. W. T., Wilson J. A., Miller R. M., Bowker M. A. Mycorrhizal phenotypes and the law of the minimum // The New Phytologist. 2015. Vol. 205. P. 1473–1484. DOI: 10.1111/nph.13172.

Jones D. L., Hodge A., Kuzyakov Y. Plant and mycorrhizal regulation of rhizodeposition // The New Phytologist. 2004. Vol. 163. P. 459–480.  DOI: 10.1111/j.1469-8137.2004.01130.x.

Kaiser C., Merchant A., Richter A., Wanek W. Root exudation of primary metabolites: Mechanisms and their roles in plant responses to environmental stimuli // Frontiers in Plant Science. 2019. Vol. 10. Article 157. DOI: 10.3389/fpls.2019.00157. 

Kalinina O., Cherkinsky A., Chertov O., Goryachkin S., Kurganova I., Lopes de Gerenyu V., Lyuri D., Kuzyakov Y., Giani L. Post-agricultural restoration: Implications for dynamics of soil organic matter pools // Catena. 2019. Vol. 181. Article 104096. DOI: 10.1016/j.catena.2019.104096.

Klink S., Keller A. B., Wildae A. J., Baumert V. L., Gube M., …, & Pausch J.  Stable isotopes reveal that fungal residues contribute more to mineral-associated organic matter pools than plant residues // Soil Biology and Biochemistry. 2022. Vol. 168. Article 108634. DOI: 10.1016/j.soilbio.2024.109323.

Komarov A., Chertov O., Bykhovets S., Shaw C., Nadporozhskaya M., … & Zubkova E. Romul_Hum model of soil organic matter formation coupled with soil biota activity. I. Problem formulation, model description, and testing // Ecological Modelling. 2017. Vol. 345. P. 113–124. DOI: 10.1016/j.ecolmodel.2016.08.007.

Kranabetter J. M. Ectomycorrhizal fungi and the nitrogen economy of conifers—implications for genecology and climate change mitigation // Botany. 2014. Vol. 92. P. 417–423. DOI: 10.1139/cjb-2013-0198.

Kuzyakov Y., Hill P. W., Jones D. L. Root exudate components change litter decomposition in a simulated rhizosphere depending on temperature // Plant Soil. 2007. Vol. 290. P. 293–305.

Lei X., Shen Y., Zhao J., Huang J., Wang H., Yu Y., Xiao C. Review: root exudates mediate the processes of soil organic carboni and efflux // Plants. 2023. Vol. 12 (3). Article 630. DOI: 10.3390/plants12030630.

Liese R., Lübbe T., Albers N. W., Meier I. C. The mycorrhizal type governs root exudation and nitrogen uptake of temperate tree species // Tree Physiology. 2018. Vol. 38. P. 83–95.  DOI: 10.1093/treephys/tpx131.

Lindahl B. D., Tunlid A. Ectomycorrhizal fungi – potential organic matter decomposers, yet not saprotrophs // The New Phytologist. 2015. Vol. 205. No. 4. P. 1443–1447.

Lukac M., Calfapietra C., Godbold D. L. Production, turnover and mycorrhizal colonization of root systems of three Populus species grown under elevated CO₂ (POPFACE) // Global Change Biology. 2003. Vol. 9. P. 838–848. DOI: 10.1046/j.1365-2486.2003.00582.x.

Manzoni S., Porporat A. Soil carbon and nitrogen mineralization: theory and models across scales // Soil Biology and Biochemistry. 2009. Vol. 41. P. 1355–1379. DOI: 10.1016/j.soilbio.2009.02.031.

Martin F. (Ed.). Molecular Mycorrhizal Symbiosis. John Wiley & Sons, Hoboken, New Jersey, 2017. 506 p.

Martin F., Kohler, A., Murat C., Veneault-Fourrey C., Hibbett D. S. Unearthing the roots of ectomycorrhizal symbioses // Nature Reviews Microbiology. 2016. Vol. 14 (12). P. 760–773. DOI: 10.1038/nrmicro.2016.149

Meyer A., Grote R., Butterbach-Bahl K. Integrating mycorrhiza in a complex model system: effects on ecosystem C and N fluxes // European Journal of Forest Research // 2012. Vol. 131(6). P. 1809–1831. DOI: 10.1007/s10342-012-0634-5.

Meyer A., Grote R., Pol A. Simulating mycorrhiza contribution to forest C- and N cycling — the MYCOFON model // Plant Soil. 2010. Vol. 327. P. 493–517. DOI: 10.1007/s11104-009-0017-y.

Mus F., Crook M. B., Garcia K., Garcia Costas A., Geddes B. A., …, & Peters J. W. Symbiotic nitrogen fixation and the challenges to its extension to nonlegumes // Applied and Environmental Microbiology. 2016. Vol. 82. P. 3698 –3710. DOI: 10.1128/AEM.01055-16.

Nehls U., Das A., Neb D. Carbohydrate metabolism in ectomycorrhizal symbiosis [in:] F. Martin (Ed.) Molecular Mycorrhizal Symbiosis. Chapter 10. John Wiley & Sons, 2017. P. 161–177.

Nehls U., Göhringer F., Wittulsky S., Dietz S. Fungal carbohydrate support in the ectomycorrhizal symbiosis: a review // Plant Biology. 2010. Vol. 12 (2). P. 292–301. DOI: 10.1111/j.1438-8677.2009.00312.x.

O’Hanlon R. Below-ground ectomycorrhizal communities: the effect of small scale spatial and short term temporal variation // Symbiosis. 2012. Vol. 57. P. 57–71. DOI: 10.1007/s13199-012-0179.  

Pang W., Zhang P., Zhang Y., Zhang X., Huang Y., Zhang T., Liu B. The ectomycorrhizal fungi and soil bacterial communities of the five typical tree species in the Junzifeng National Nature Reserve, Southeast China // Plants. 2023. Vol. 12. Article 3853.  DOI: 10.3390/plants12223853.

Pausch J., Kramer S., Scharroba A., Scheunemann N., Butenschoen O., …, & Ruess L. Small but active – pool size does not matter for carbon incorporation in belowground food webs // Functional Ecology. 2016. Vol. 30. P. 479–489. DOI: 10.1111/1365-2435.12512.

Pausch J., Tian, J., Riederer M., Kuzyakov Y. Estimation of rhizodeposition at field scale: Upscaling of a 14C labeling study // Plant Soil. 2013. Vol. 364. P. 273–285. DOI: 10.1007/s11104-012-1363-8.83.

Pena R. Nitrogen aquisition in ectomicorrhizal symbiosis [in:] Martin F. (Ed.) Molecular Mycorrhizal Symbiosis. Chapter 11. John Wiley & Sons, 2017. P. 178–196.

Rineau F., Shah F., Smits M.M., Persson P., Johansson T., Carleer R., Troein C., Tunlid A. Carbon availability triggers the decomposition of plant litter and assimilation of nitrogen by an ectomycorrhizal fungus // The ISME journal. 2013. Vol. 7 (10). P. 2010–2022. DOI: 10.1038/ismej.2013.91.

Saifuddin M., Bhatnagar J. M., Phillips R. P., Finzi A. C. Ectomycorrhizal fungi are associated with reduced nitrogen cycling rates in temperate forest soils without corresponding trends in bacterial functional groups // Oecologia. 2021. Vol. 196. P. 863–875.

Savolainen T., Kytöviita M.-M. Mycorrhizal symbiosis changes host nitrogen source use // Plant Soil. 2022. Vol. 471. P. 643–654.

Schröter D., Wolters V., De Ruiter P. C and N mineralisation in the decomposer food webs of a European forest transect // Oikos. 2003. Vol. 102. P. 294–308. DOI: 10.1034/j.1600-0579.2003.12064.x.

Simard S. W., Beiler K. J., Bingham M. A., Deslippe J. R., Philip L. J., Teste F. P. Mycorrhizal networks: mechanisms, ecology and modelling // Fungal Biology Reviews. 2012. Vol. 26. P. 39–60. DOI: 10.1016/j.fbr.2012.01.001.

Smith S. E., Read D. J. Mycorrhizal symbiosis. 3rd ed. Academic Press, Amsterdam, 2008. DOI: 10.1016/B978-0-12-370526-6.X5001-6.

Smits M., Wallander H. Role of Mycorrhizal Symbiosis in Mineral Weathering and Nutrient Mining from Soil Parent Material. Chapter 3 // N. C. Johnson, C. Gehring, J. Jansa (Eds.) Mycorrhizal Mediation of Soil. Elsevier, 2017. P. 35–46. DOI: 10.1016/B978-0-12-804312-7.00003-6.

Soudzilovskaia N. A., Vaessen S., van’t Zelfde M., Raes N. Global patterns of mycorrhizal distribution and their environmental drivers [in:] L. Tedersoo (Ed.) Biogeography of Mycorrhizal Symbiosis. Ecological Studies. Vol. 230. Springer, 2017. P. 223–235. DOI: 10.1007/978-3-319-56363-3_11.

Staddon P. L. Mycorrhizal fungi and environmental change: the need for a mycocentric approach // The New Phytologist. 2005. Vol. 167. P. 635–637.

Staddon P. L., Ramsey C. B., Ostle N., Ineson P., Fitter A. H. Rapid turnover of hyphae of mycorrhizal fungi determined by AMS microanalysis of 14C // Science. 2003. Vol. 300. P. 1138–1140. DOI: 10.1126/science.1084269.

Stuart E. K., Plett K. L. Digging deeper: in search of the mechanisms of carbon and nitrogen exchange in ectomycorrhizal symbioses // Frontiers in Plant Science. 2020. Vol. 10. Article 1658.  DOI: 10.3389/fpls.2019.01658.

Sun L., Ataka M., Han M., Han Y., Gan D., Xu T., Guo Y., Zhu B. Root exudation as a major competitive fine-root functional trait of 18 coexisting species in a subtropical forest // The New Phytologist. 2020. Vol. 229 (1). P. 259–271. DOI: 10.1111/nph.16865.

Sun Q., Fu Z., Finlay R., Lian B. Transcriptome analysis provides novel insights into the capacity of the ectomycorrhizal fungus Amanita pantherina to weather K-containing feldspar and apatite // Applied and Environmental Microbiology. 2019. Vol. 85 (15). Article e00719-19.

Talbot J. M., Allison S. D., Treseder K. K. Decomposers in disguise: Mycorrhizal fungi as regulators of soil C dynamics in ecosystems under global change // Functional Ecology. 2008. Vol. 22. P. 955–963. DOI: 10.1111/j.1365-2435.2008.01402.x.

Talbot J. M., Bruns T. D., Smith D. P., Branco S., Glassman S. I., Erlandson S., Vilgalys R., Peay K. G. Independent roles of ectomycorrhizal and saprotrophic communities in soil organic matter decomposition // Soil Biology and Biochemistry. 2013. Vol. 57. P. 282–291. DOI: 10.1016/j.soilbio.2012.10.004.

Tedersoo L. (Ed.) Biogeography of Mycorrhizal Symbiosis. Vol. 230. Springer, 2017. 566 p. DOI: 10.1007/978-3-319-56363-3.

Tedersoo L., Bahram M., Zobel M. How mycorrhizal associations drive plant population and community biology // Science. 2020. Vol. 367 (6480). Article eaba1223. DOI: 10.1126/science.aba1223.

Threatt S. D., Rees D. C. Biological nitrogen fixation // Theory, Practice, and Reality: A Perspective on the Molybdenum Nitrogenase System // FEBS Letters. 2023. Vol. 597(1). P. 45–58.  DOI: 10.1002/1873-3468.14534.

Tunlid A., Floudas D., Koide R., Rineau F. Soil organic matter decomposition mechanisms in ectomycorrhizal fungi, molecular // Mycorrhizal Symbiosis. 2017. 10.1002/9781118951446. P. 257–275. DOI: 10.1002/9781118951446.

van Breemen N., Finlay R., Lundström U., Jongmans A. G., Giesler R., Olsson M. Mycorrhizal weathering: A true case of mineral plant nutrition? // Biogeochemistry. 2000. Vol. 49. P. 53–67. DOI: 10.1023/A:1006256231670.

Van der Heijden M. G. A., Horton T. R. Socialism in Soil? The importance of mycorrhizal fungal networks for facilitation in natural ecosystems // Journal of Ecology. 2009. Vol. 97. P. 1139–1150. DOI: 10.1111/j.1365-2745.2009.01570.x.

Van Hees P. A. W. Oxalate and ferricrocin exudation by the extramatrical mycelium of an ectomycorrhizal fungus in symbiosis with Pinus sylvestris // The New Phytologist. 2005. Vol. 169 (2). P. 367–378. DOI: 10.1111/j.1469-8137.2005.01600.x.

Wallander H., Nilsson L. O., Hagerberg D., Bååth E. Estimation of the biomass and seasonal growth of external mycelium of ectomycorrhizal fungi in the field // The New Phytologist. 2001. Vol. 151. P. 753–760. DOI: 10.1046/j.0028-646x.2001.00199.x.

Wang B., An S., Liang C., Liu Y., Kuzyakov Y. Microbial necromass as the source of soil organic carbon in global ecosystems // Soil Biology and Biochemistry. 2021. Vol. 162. Article 108422.  DOI: 10.1016/j.soilbio.2021.108422.

Wang Q., Xing Y., Luo Xi, Liu G., Yan G. Changes in ectomycorrhizal and saprophytic fungal communities during a secondary succession of temperate forests // European Journal of Forest Research. 2023.  Vol. 142. P. 1313–1323.

Zhou J., Zang H., Loeppmann S., Gube M., Kuzyakov Y., Pausch J. Arbuscular mycorrhiza enhances rhizodeposition and reduces the rhizosphere priming effect on the decomposition of soil organic matter // Soil Biology and Biochemistry. 2020 Vol. 140. Article 107641. DOI: 10.1016/j.soilbio.2019.107641.

Рецензент: д. б. н. Крышень А. М.

]]> https://jfsi.ru/7-1-2024-osipov-et-al/ Tue, 06 Aug 2024 07:22:23 +0000 https://jfsi.ru/?p=6432

 © 2024            А. Ф. Осипов^*, А. В. Манов, М. А. Кузнецов, Р. Г. Гуляев, С. В. Загирова

Институт биологии Коми НЦ УрО РАН

Россия, 167982, Сыктывкар, ГСП-2, ул. Коммунистическая, 28

^*E-mail: osipov@ib.komisc.ru

Поступила в редакцию 01.03.2024

После рецензирования: 20.03.2024

Принята к печати: 24.03.2024

Крупные древесные остатки (КДО) являются важным компонентом лесных экосистем, который необходимо учитывать при оценке цикла углерода и экосистемных услуг. Цель настоящей работы ˗ оценить запасы углерода и его распределение по компонентам в КДО лесных экосистем тестового полигона «Ляльский». Исследование выполнено на 29 постоянных пробных площадях, заложенных в различных типах насаждений в границах полигона. Массу КДО оценивали с применением данных базисной плотности с учетом стадии разложения к объему отмершей древесины, который затем переводили в количество углерода, используя коэффициент 0.47. Запасы углерода в КДО варьировали в широких пределах со средним значением в древостоях с преобладанием ели 5.90±0.99 (CV=67%) т/га, сосны – 2.57±0.42 (CV=49%) т/га, мелколиственных пород – 3.72±1.23 (CV=66%) т/га. Сухостойные деревья составляли более 50% КДО, на долю валежа в среднем приходилось 10–26%, пней – 4–8%. Показан вклад древесных пород в формирование КДО, который зависел от доминирующего вида, образующего древесный ярус исследуемого насаждения. В экосистемах на автоморфных почвах возрастало участие сопутствующих древесных пород в массе углерода КДО. Предложены конверсионные коэффициенты для оценки запаса углерода в КДО по данным объема древесины древостоя, которые в среднем составили 0.02–0.04 т/м³ с более высокими величинами в сообществах с преобладанием ели. Полученные данные по запасам углерода в КДО найдут применение при региональных оценках углеродного цикла лесных экосистем.

Ключевые слова: крупные древесные остатки, ельники, сосняки, березняки, осинники, конверсионный коэффициент

Крупные древесные остатки (КДО) – важный компонент лесных экосистем, который является долговременным резервуаром углерода и элементов минерального питания, субстратом для возобновления древесных растений, средой обитания беспозвоночных животных, растений и грибов (Russell et al., 2015; Kushnevskaya et al., 2022; Shvidenko et al., 2023), а разложение КДО служит источником поступления диоксида углерода в атмосферу (Климченко и др., 2011; Harmon, 2021; Вайс и др., 2023). Следовательно, этот элемент насаждения выполняет значимые экосистемные функции (Тебенькова и др., 2019). В структуру КДО входят сухостойные деревья, валеж и пни, вклад которых в общие запасы остается слабо изученным (Замолодчиков и др., 2013) вследствие недостатка сведений о длительности стояния сухостоя на корню и его перехода в валеж, с дальнейшим разложением и включением в верхние слои почвы (Швиденко и др., 2009; Стороженко, 2012).

Необходимость учета пула углерода в КДО для отдельных стран отражена в международных соглашениях. Вместе с тем, оценки этого пула для территории России варьируют в широких пределах. Так, в обзоре литературы, выполненном С. Шапхоффом с соавт. (Schaphoff et al., 2016), показано, что на территории Российской Федерации в отмершей древесине сконцентрировано 5.5–11.3 Гт углерода, а факторы, обуславливающие вариабельность исследуемой величины, разнообразны и до сих пор точно не определены (Шорохова, 2020). Следовательно, для снижения неопределенностей необходима разработка методов подсчета запасов и динамики изменения углерода в этом пуле путем накопления знаний эмпирического уровня, что позволит охарактеризовать вклад КДО в бюджет углерода лесных экосистем (Малышева и др., 2019).

В последнее десятилетие наблюдается рост количества оценок КДО в различных регионах Российской Федерации. Так, на северо-западе России (Ленинградская область и Республика Карелия) детальные исследования базисной плотности запасов, фракционного состава и скорости разложения КДО выполнены коллективами Санкт-Петербургского государственного лесотехнического университета имени С. М. Кирова и Института леса Карельского научного центра Российской академии наук (Капица и др., 2012; Мошников и др., 2019; Шорохова, 2020; Шорохова и др., 2021; Romashkin et al., 2021; и др.). Масса валежа в насаждениях разного породного состава и возраста Костромской области изучена Д. Г. Замолодчиковым с соавторами (2013), а древесного детрита в сосняках Заволжья — Э. А. Курбановым и О. Н. Кранкиной (2001). Исследования отпада (сухостоя) еловых лесов Восточно-Европейской равнины в зональном аспекте проведены В. Г. Стороженко (2012). Достаточно полно описаны пулы и потоки углерода, связанные с КДО, и показана их роль в углеродном цикле лесных экосистем Красноярского края (Трефилова и др., 2009; Климченко и др., 2011; Ведрова и др., 2018; Вайс и др., 2023; и др.).

В Республике Коми сохранились самые крупные массивы малонарушенных лесов на северо-востоке Восточно-Европейской равнины. Несмотря на это, исследования массы и фракционного состава КДО здесь немногочисленны (Бобкова и др., 2015; Осипов, Кутявин, 2017), что вызывает необходимость получения экспериментальных данных в экосистемах разных типов и стадий развития. На решение данной проблемы направлены исследования лесных фитоценозов на постоянных пробных площадях (ППП) в рамках реализации важнейшего инновационного проекта государственного значения (ВИП ГЗ) «Единая национальная система мониторинга климатически активных веществ», подразумевающего оценку пулов и потоков углерода в лесных экосистемах. Цель настоящей работы ˗ оценить запасы углерода и его распределение по компонентам КДО в лесных экосистемах тестового полигона «Ляльский».

ОБЪЕКТЫ И МЕТОДЫ

Исследования выполнены в подзоне средней тайги на территории тестового полигона «Ляльский» площадью 400 га, расположенного в кварталах 63, 64 Кылтовского участкового лесничества Железнодорожного лесничества, на территории Средне-Восточного лесотаксационного района Европейской части России, в западной части Республики Коми, в условиях средней тайги, в границах государственного природного заказника регионального значения с одноименным названием. Заказник имеет лесной профиль. Район исследования приурочен к плоским пространствам в рельефе местности Мезенско-Вычегодской равнины. Климат района умеренно континентальный со сравнительно долгой и многоснежной зимой. Лето короткое, умеренно тёплое. Весна и осень длительные, холодные. Обилие осадков на фоне слабого испарения ведет к избыточной влажности климата и почвы. Световой период два летних месяца длится почти круглые сутки, что обуславливает увеличение суммы ФАР, снижая перепады температуры в течение суток. Преобладают ветры южного и юго-западного направления (Атлас …, 1997).

Объектами исследования послужили лесные насаждения разных типов, в которых заложено 29 ППП размером 0.25 га (табл. 1). На ППП проведен сплошной перечет древостоя и сухостоя с диаметром деревьев на высоте 1.3 м более 6 см. Определение количества, морфометрических характеристик валежа и пней выполнено на круговых пробных площадях (КПП) размером 0.03 га, расположенных в середине ППП (Методика …, 2023). Учетом охвачены все элементы КДО с диаметром более 6 см в комле или на высоте слома. При перечете измеряли диаметр валежа на высоте 1.3 м (если дерево входило в КПП полностью) или диаметры, очерченные границей КПП (рис.1). При помощи высотомера Haglöf или рулетки фиксировали высоту/длину элементов КДО. Стадию гниения валежа и пней визуально оценивали по методическим рекомендациям (Методика …, 2023).

Таблица 1. Таксационная характеристика древостоев

* Состав рассчитан по вкладу древесной породы в общий запас древесины древостоя.

Вычисление объема отмершей древесины выполняли дифференцированно для каждого элемента. Расчет запасов древесины в деревьях сухостоя и валежа, расположенного в пределах КПП, выполняли по региональным таблицам зависимости объема древесины в зависимости от породы, диаметра и высоты/длины ствола (Лесотаксационный …, 2012). Объем фрагментов валежа, входящих в круговую пробную площадь, и пней вычисляли по формуле усеченного конуса. Для перевода запасов древесины в массу органического вещества использовали данные по базисной плотности гниющей древесины (Бобкова и др., 2015), с дальнейшей конверсией в запасы углерода применяя коэффициент 0.47. По аналогии с конверсионными коэффициентами перевода запасов древесины в фитомассу, мы рассчитали коэффициенты перевода объема древесины в древостое в массу углерода КДО по формуле:

КК = КДО / М ,

где КК – конверсионный коэффициент, т/м³; КДО – запасы углерода в КДО, т/га, М – запасы древесины в древостое, м³/га.

Рисунок 1. Учет валежа на круговой пробной площади (Методические…, 2023).

Статистический анализ данных заключался в проведении описательной статистики с расчетом средних значений, его ошибок, коэффициента вариации (CV), минимальных и максимальных величин. Для парных сравнений применяли t—критерий Стьюдента (p_t). Оценка влияния преобладающей древесной породы на запасы и структуру КДО выполнена с помощью критерия Краскела-Уоллиса, вследствие ненормального распределения исходного набора данных и отсутствия однородности групповых дисперсий в большинстве случаев. Переменные были объединены в следующие группы по преобладающей в составе древостоя древесной породе: «ель», «сосна, «лиственные». Обработка полученных данных и их графическое представление выполнено в Microsoft Excel 2019 и R (R Core Team, 2022) при 95% уровне значимости.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

Запасы углерода в КДО насаждений с преобладанием ели в составе древостоя. Запасы углерода КДО в еловых биогеоценозах на тестовом полигоне «Ляльский» варьировали от 1.2 до 13.8 т/га (рис. 2А). Меньший его пул отмечен в ельнике сфагново-черничном, произрастающем на ППП 145, больший – в ельнике кустарничково-сфагновом на ППП 180. В среднем в сообществах на почвах полугидроморфных ландшафтов сосредоточено 5.42±1.41 т С/га (CV=82%), на автоморфных почвах несколько выше – 6.69±1.28 т С/га (CV=47%). Следует отметить, что условия увлажнения почв в насаждениях с преобладанием ели не оказывали влияния на запасы углерода в КДО (p_t=0.514). Коэффициенты конверсии для оценки массы углерода в КДО по данным объема древесины в древостое варьировали от 0.01 до 0.10 т/м³, со средним значением 0.04±0.01 (CV=70%) и отсутствием достоверных различий в ельниках, различающихся степенью увлажнения почвы.

Сухостойные деревья образуют 24–98% от запаса углерода КДО, с более высоким средним вкладом (86% vs 59%) в еловых насаждениях на автоморфных почвах (p_t=0.015). Валеж отсутствует в ельнике чернично-долгомошном. В остальных сообществах его участие варьирует от 2 до 68% с большей средней долей (35% vs 12%) в ельниках на полугидроморфных почвах (p_t=0.029). Пни не были выявлены при перечете на трети изученных сообществ, а в насаждениях, где они обнаружены, пни формировали от менее 1 до 24% от запасов углерода КДО.

В ельниках на тестовом полигоне «Ляльский» отмершие деревья ели формируют 18–100% от запасов КДО экосистемы и встречаются во всех исследованных насаждениях (рис. 2Б). Элементы КДО, образованные березой, выявлены в 15 насаждениях, где ее участие изменялось от 3 до 15%. Также значим (2–31%) вклад пихты, участие которой в формировании пула углерода КДО отмечено в 10 ельниках. Отмершие деревья осины и сосны наблюдали в 7 и 6 сообществах, соответственно, а их доля в запасе углерода КДО варьировала от 1 до 36% и от 1 до 43%, соответственно. Следует отметить, что в насаждениях на автоморфных почвах ель выполняет менее значимую (44% vs 73%) роль в запасах углерода КДО (p_t=0.038), по сравнению с насаждениями, формирующимися на полугидроморфных почвах. Вместе с тем, в запасах КДО еловых сообществ в более благоприятных условиях почвенного увлажнения возрастает значение березы (30% vs 10%; p_t=0.032). Также на автоморфных почвах в среднем выше участие отмерших деревьев сосны и осины, однако эти различия не достоверны (p_t > 0.05). Различия в породном составе КДО насаждений по степени увлажнения почв во многом обусловлены участием древесных видов в образовании древостоя.

(А)

(Б)

Рисунок 2. Запасы углерода (А) и вклад древесных пород (Б) в образование КДО насаждений с преобладанием в составе ели на тестовом полигоне «Ляльский».
По оси абсцисс – номер ППП.

Запасы углерода в КДО насаждений с преобладанием сосны в составе древостоя. Запасы углерода в КДО сосняков на тестовом полигоне «Ляльский» варьируют от 1.4 до 4.7 т/га (рис. 3А) с относительно низкими величинами в сосняке черничном влажном на ППП 237, высокими – в насаждении аналогичного типа на ППП 280. В КДО насаждений на полугидроморфных почвах в среднем содержится 2.87±0.60 т С/га (CV=52%), на автоморфных почвах – 1.96±0.10 т С/га (CV=9%). Как и в случае с ельниками, достоверной разницы между насаждениями, формирующимися в различающихся условиях почвенного увлажнения, не выявлено (p_t=0.192). Коэффициенты конверсии перевода запасов древесины в древостое в массу углерода КДО в сосняках варьировали от 0.02 до 0.04 т/м³, со средним значением 0.03±0.003 (CV=35%).

(А)

(Б)

Рисунок 3. Запасы углерода (А) и вклад древесных пород (Б) в образование КДО сосняков на тестовом полигоне «Ляльский».
По оси абсцисс – номер ППП.

Стоящие на корню отмершие деревья формируют большую (54–97%) часть КДО в сосняках. Валеж выявили практически во всех насаждениях, за исключением сосняка черничного влажного на ППП 228, и его вклад составлял 7–46%. Доля пней не превышала 10% в насаждениях, где они были учтены во время исследования. Следует отметить, что достоверных различий в доле отдельных структурных компонентов в общей массе КДО в зависимости от условий почвенного увлажнения не выявлено (p_t > 0.05).

Деревья сосны практически во всех насаждениях формируют большую часть запасов углерода в КДО, что обусловлено небольшой примесью других пород в древостоях сосняков. Исключение составляет сосняк черничный свежий на ППП 114, где доминирующая (66%) роль принадлежит деревьям березы (рис. 3Б). Следует также отметить насаждение аналогичного типа на ППП 86, в котором суммарная доля мелколиственных пород составляет 45% от массы КДО и примерно сопоставима с вкладом сосны (46%). Древесные остатки, образованные березой и осиной в анализируемых выше насаждениях, формирует преимущественно сухостой, что свидетельствует о постепенном выпадении этих пород из состава древесного яруса сосняков, что отмечено было ранее для древостоев средней (Осипов, Бобкова, 2016) и северной (Кутявин и др., 2023) тайги Республики Коми, находящихся на сходных этапах возрастного развития.

 Запасы углерода в КДО насаждений с преобладанием мелколиственных пород в составе древостоя. Запасы углерода в спелых мелколиственных насаждениях составили 1.6–6.9 т/га, большая часть которых (79–90%) сформирована сухостойными деревьями (рис. 4А). Валеж отмечен в двух насаждениях, где его доля составила 20%. Пни наблюдались во всех исследованных сообществах, а их участие варьировало от 1 до 19%. Коэффициенты конверсии перевода запасов древесины в массу углерода КДО лиственных насаждений варьировали от 0.01 до 0.04 т/м³, со средним значением 0.02±0.01 (CV=63%).

В исследованных мелколиственных насаждениях более значительный вклад (в среднем 36%) в формирование КДО вносят деревья осины, доля которых изменяется от 19 до 59% (рис. 4Б). Участие отмерших деревьев березы в общей массе КДО варьирует от 13 до 49%, ели – от 15 до 59% (в среднем для этих пород по 29%). Сосна принимает участие в формировании КДО трех насаждений, составляя 8–9% от общего его запаса, тогда как выпавшие из состава древостоя деревья пихты наблюдались только в березняке травяном с незначительной (1%) долей в аккумуляции углерода КДО. 

(А)

(Б)

Рисунок 4. Запасы углерода (А) и вклад древесных пород (Б) в образование КДО насаждений с преобладанием в составе древостоя мелколиственных пород на тестовом полигоне «Ляльский».
По оси абсцисс – номер ППП.

Влияние доминирующей породы в составе древостоя на запасы и структуру КДО. В результате анализа полученных данных не выявлено достоверного влияния доминирующей породы в составе древостоя на общую массу углерода в КДО и отдельных его компонентов (табл. 2). Однако попарные сравнения показали относительно низкие (в 1.8–3.4 раза ниже) значения общего пула углерода, массы сухостоя и валежа в сосняках по сравнению с ельниками (p_t<0.05), тогда как масса пней в них была сопоставима. Насаждения с преобладанием в составе древостоя ели и лиственных пород характеризовались сходными величинами как общей массы углерода КДО, так и их составляющих (p_t > 0.05). Следует также отметить, что вклад структурных элементов КДО и показатели коэффициентов конверсии объема древесины в запасы углерода не зависели от превалирующей в составе древостоя древесной породы. Вместе с тем участие древесных пород в общем пуле углерода в большинстве случаев (за исключением деревьев березы) определялось видом, формирующим большую часть древесного яруса (p<0.05). Сопоставимая доля деревьев березы в массе КДО, вероятно, связана с тем, что исследуемые насаждения на тестовом полигоне «Ляльский» образованы после рубок, которые на начальных этапах восстановительной сукцессии активно заселялись этой древесной породой, с дальнейшим ее отпадом, вследствие достижения предельного возраста.

Таблица 2. Оценка влияния доминирующей в составе древесной породы на запасы и структуру КДО

Примечания: ¹ – приведено среднее значение и ошибка среднего; ² – не выявлено.

Опубликованные другими авторами оценки запасов КДО варьируют в широких пределах и зависят от стадии развития насаждения, породного состава и истории нарушений. Так, в ельниках и вторичных лесах Ленинградской области сконцентрировано 0–339 м³/га (Капица и др., 2012; Шорохова и др., 2021), в сосновых экосистемах Карелии – 2–198 м³/га (Мошников и др., 2019), в ельниках Республики Коми 50–93 м³/га, что соответствует 20–35 т/га органического вещества (Бобкова и др., 2015). Запасы КДО в сосняках этого же региона составляют 1–131 м³/га или 0.3–63 т С/га (Осипов, Кутявин, 2017), в сосняках Заволжья – 2–17 т С/га (Курбанов, Кранкина, 2001), в хвойно-широколиственных лесах Дальнего Востока 0.8–9.9 т С/га (Иванов и др., 2020). Достаточно хорошо исследованы запасы КДО в Сибири. По данным ряда авторов, в сосновых экосистемах Красноярского края сосредоточено 0.8–28.4 т С/га (Трефилова и др., 2009; Ведрова и др., 2018; Вайс и др., 2023). В сосняках зоны охвата международной обсерватории ZOTTO средние запасы органического вещества КДО составили 18 т/га, лиственных насаждениях – 30 т/га, темнохвойных – 50 т/га (Климченко и др., 2011). Близкие к этим данные для лиственных и темнохвойных насаждений Центральной Сибири приведены в работе Э. Ф. Ведровой с соавторами (2018). Следовательно, полученные значения массы КДО на тестовом полигоне «Ляльский» вполне согласуются с опубликованными данными.

При анализе структуры КДО всех изученных сообществ выявлена доминирующая роль сухостойных деревьев в формировании запасов углерода КДО в большинстве биогеоценозов, что во многом объясняется стадией развития. Исследуемые насаждения на тестовом полигоне «Ляльский» в большинстве своем (за исключением лиственных) находятся на стадии приспевания, когда в древостоях происходит интенсивная дифференциация деревьев по состоянию, сопровождающаяся переходом живых деревьев в сухостой, длительность стояния на корню которого в таежной зоне достигает нескольких десятилетий (Швиденко и др., 2009). Аналогичные данные, показывающие преобладание сухостоя в КДО сосняков Сибири, приведены А. А. Вайсом с соавт. (2023). В качестве примера положительного влияния поздней стадии развития древостоя на участие валежа в КДО можно привести среднетаёжные перестойные ельники Республики Коми, где его доля составила 23–80% (Бобкова и др., 2015), и данные Д. Г. Замолодчикова с соавт. (2013), показывающие увеличение массы этого компонента КДО в ельниках Костромской области с возрастом. Переход сухостоя в валеж является стохастическим процессом, на который может оказать воздействие тип корневой системы и степень развития кроны дерева, что определяет сопротивление к снеговой и ветровой нагрузке. Вероятно, этим объясняется меньшая доля валежа в сосняках, где КДО преимущественно сформированы деревьями сосны, обладающими менее развитой кроной и стержневой корневой системой, по сравнению с насаждениями с преобладанием в составе древостоя ели.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Рассчитаны запасы углерода в КДО лесных насаждений тестового полигона «Ляльский», на котором представлены репрезентативные лесные экосистемы средней тайги Республики Коми. Установлено, что в лесах с преобладанием в древесном ярусе ели и мелколиственных пород пул углерода КДО сопоставим и составляет 3.7–5.9 т/га, тогда как в сосняках величина запаса меньше (2.6 т/га). В сухостойных деревьях сконцентрирована большая часть углерода КДО, что определяется стадией развития исследуемых насаждений. Вклад валежа составляет 10–26%, пней – 4–8%. Породный состав КДО определяется участием отдельных видов древесных растений в образовании древесного яруса, за исключением березы, которая выявлена в КДО большинства исследованных насаждений, вследствие их послерубочного происхождения. Следует отметить, что в хвойных лесах на автоморфных почвах в формировании КДО возрастает роль сопутствующих древесных пород. Рассчитаны конверсионные коэффициенты для перевода объёма древесины в древостое в запасы углерода КДО, которые в среднем составили 0.02–0.04 т/м³ с более высокими величинами в сообществах с преобладанием ели. Полученные данные по запасам углерода в КДО найдут применение при региональных оценках углеродного цикла лесных экосистем.

БЛАГОДАРНОСТИ

Авторы благодарят Сергея Павловича Швецова за помощь при сборе экспериментальных данных.

ФИНАНСИРОВАНИЕ

Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств важнейшего инновационного проекта государственного значения «Единая национальная система мониторинга климатически активных веществ» (ВИП ГЗ) на выполнение темы «Оценка запасов углерода и мониторинг потоков парниковых газов в лесных экосистемах на европейском северо-востоке России» (Рег. № 124013000679-5).

СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ

Атлас Республики Коми по климату и гидрологии. М.: Дрофа; ДиК, 1997. 116 с.

Бобкова К. С., Кузнецов М. А., Осипов А. Ф. Запасы крупных древесных остатков в ельниках средней тайги европейского Северо-Востока // ИВУЗ «Лесной журнал». 2015. № 2. С. 9–20.

Вайс А. А., Вараксин Г. С., Мамедова С. К., Ануев Е. А., Герасимова О. А. Детрит в высокополнотных сосновых насаждениях подтаежно-лесостепного района Средней Сибири // ИВУЗ Лесной журнал. 2023. № 3. С. 9–20.

Ведрова Э. Ф., Мухортова Л. В., Трефилова О. В. Участие старовозрастных лесов в бюджете углерода бореальной зоны Центральной Сибири // Известия РАН. Серия биологическая. 2018. № 3. С. 326–336.

Замолодчиков Д. Г., Грабовский В. И., Каганов В. В. Натурная и модельная оценки углерода валежа в лесах Костромской области // Лесоведение. 2013. № 4. С. 3–11.

Иванов А. В., Замолодчиков Д. Г., Лошаков С. Ю., Комин А. Э., Косинов Д. Е., Браун М., Грабовский В. И. Вклад крупных древесных остатков в биогенный цикл углерода хвойно-широколиственных лесов юга Дальнего Востока России // Лесоведение. 2020. № 4. С. 357–366.

Капица Е. А., Шумский К. А., Зайцев Д. А., Щуровский С. Ю. Запас крупных древесных остатков в учебно-опытном лесничестве «ЛОГКУ Ленобллес» // Известия Санкт-Петербургской лесотехнической академии. 2012. № 209. С. 64–71.

Климченко А. В., Верховец С. В., Слинкина О. А., Кошурникова Н.Н. Запасы крупных древесных остатков в среднетаежных экосистемах Приенисейской Сибири // География и природные ресурсы. 2011. № 2. С. 91–97.

Курбанов Э. А., Кранкина О. Н. Древесный детрит в сосновых насаждениях Среднего Заволжья // ИВУЗ «Лесной журнал». 2001. № 4. С. 28–32.

Кутявин И. Н., Манов А. В., Осипов А. Ф., Бобкова К. С. Долговременная динамика состава, строения и состояния древостоев северотаежных сосняков на европейском северо-востоке России // Сибирский лесной журнал. 2023. № 2. С. 17–25.

Лесотаксационный справочник для северо-востока европейской части Российской Федерации (нормативные материалы для Ненецкого автономного округа, Архангельской, Вологодской областей, Республики Коми) / отв. сост. Г. С. Войнов, Н. П. Чупров, С. В. Ярославцев. Архангельск: Правда Севера, 2012. 672 с.

Малышева Н. А., Филипчук А. Н., Золина Т. А., Сильнягина Г. В. Количественная оценка запасов древесного детрита в лесах Российской Федерации по данным ГИЛ // Лесохозяйственная информация. 2019. № 1. С. 101–128.

Методика полевых работ по таксации леса на тестовом полигоне в рамках реализации важного инновационного проекта государственного значения «Углерод в экосистемах: мониторинг». 2023. URL: https://goo.su/XWYhVu (дата обращения 07.07.2023).

Мошников С. А., Ананьев В. А., Матюшкин В. А. Оценка запасов крупных древесных остатков в среднетаежных сосновых лесах Карелии // Лесоведение. 2019. № 4. С. 266–273.

Осипов А. Ф., Бобкова К. С. Биологическая продуктивность и фиксация углерода среднетаежными сосняками при переходе из средневозрастных в спелые // Лесоведение. 2016. № 5. С. 346–354.

Осипов А. Ф., Кутявин И. Н. Соотношение между запасами органического вещества в крупных древесных остатках и фитомассе древостоя среднетаежных сосняков европейского Северо-Востока России // Известия Санкт-Петербургской лесотехнической академии. 2017. Вып. 221. С. 175–187.

Стороженко В. Г. Характеристика древесного отпада в коренных ельниках восточноевропейской тайги // Лесоведение. 2012. № 3. С. 43–50.

Тебенькова Д. Н., Лукинa Н. В., Чумаченко С. И., Даниловa М. А., Кузнецовa А. И., Горнов А. В., Шевченко Н. Е., Катаев А. Д., Гагарин Ю. Н. Мультифункциональность и биоразнообразие лесных экосистем // Лесоведение. 2019. № 5. С. 341–356.

Трефилова О. В., Ведрова Э. Ф., Оскорбин П. А. Запас и структура крупных древесных остатков в сосняках Енисейской равнины // Лесоведение. 2009. № 4. С. 16−23.

Швиденко А. З., Щепащенко Д. Г., Нильссон С. Оценка запасов древесного детрита в лесах России // Лесная таксация и лесоустройство. 2009. № 1 (41). С. 133–147.

Шорохова Е. В. Запасы и экосистемные функции крупных древесных остатков в таежных лесах. Автореф. дисс. д-ра биол. наук. СПб., 2020. 45 с.

Шорохова М. А., Березин Г. В., Капица Е. А., Шорохова Е. В. Характеристики крупных древесных остатков в лесном массиве «Вепсский лес» — эталоне природы средней тайги // Известия Санкт-Петербургской лесотехнической академии. 2021. № 236. С. 198–211.

Harmon M. E. The role of woody detritus in biogeochemical cycles: past, present, and future // Biogeochemistry, 2021. Vol. 154. P. 359–369.

Kushnevskaya H., Borovichev E., Shorohova E. Epixylic diversity in an old-growth boreal forest is influenced by dynamic substrate attributes // Biological Communications. 2022. Vol. 67(4). P. 253–265.

R Core Team: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria, 2022. URL: https://www.R-project.org/ (дата обращения 07.07.2023).

Romashkin I. V., Shorohova E. V., Kapitsa E. A., Galibina N. A., Nikerova K. M. Substrate quality regulates density loss, cellulose degradation and nitrogen dynamics in downed woody debris in a boreal forest // Forest Ecology and Management. 2021. Vol. 491. Article 119143.

Russell M. B., Fraver S., Aakala T., Gove J. H., Woodall C. W., D’Amato A. W., Ducey M. J. Quantifying carbon stores and decomposition in dead wood: a review // Forest Ecology and Management. 2015. Vol. 350. P. 107–128.

Schaphoff S., Reyer C. P. O., Schepaschenko D., Gerten D., Shvidenko A. Tamm Review: Observed and projected climate change impacts on Russia’s forests and its carbon balance // Forest Ecology and Management. 2016. Vol. 361. P. 432–444.

Shvidenko A., Mukhortova L., Kapitsa E., Kraxner F., See L., Pyzhev A., Gordeev R., Fedorov S., Korotkov V., Bartalev S., Schepaschenko D. A modelling system for dead wood assessment in the forests of Northern Eurasia // Forests. 2023. Vol. 14. P. 45.

Рецензент: к.с.-х.н. Мошников С. А.

© 2024       Y. G. C. Sewwandi¹, K. K. I. U. Arunakumara¹, F. M. M. T. Marikar^2*

¹Department of Crop Science Faculty of Agriculture, University of Ruhuna, Mapalana, Kamburupitiya, Sri Lanka

²Staff Development Centre, General Sir John Kotelawala Defence University, Ratmalana, Sri Lanka

*E-mail:  faiz@kdu.ac.lk

Received: 05.02.2024

Revised: 06.032024

Accepted: 23.03.2024

Sandalwood (Santalum album) is an obligatory parasite plant that needs an adequate host to survive. Primary in-pot hosts, intermediate hosts, and long-term (secondary) hosts are the three stages of parasitism which have so far been recognized. The success of the establishment and survival of sandalwood plants in the field depends entirely on the other woody plants that could serve as hosts. Through root associations known as haustoria, which are vascular connections between the roots of sandalwood and its host plant, sandalwood obtains certain supplements from its host plant. Trees contribute to its growth. Thus, this study was conducted to identify intermediate and long-term (secondary) host plants in eight different commercial sandalwood plantations, which belong to Sadaharitha Plantations, representing five districts in Sri Lanka. Identification of host plants was made by carefully observing the presence of nodule-like haustoria in the root system and the physical connection between host roots and sandalwood roots. A total of 21 host plant species, namely: Sesbenia grandiflora (Kathurumurunga), Acacia acuminate (Acacia), Clitoria ternatea (Katarolu), Lantana camara (Gadapana), Leucaena leucocephala (Ipil ipil), Azadirachta indica (Neem), Crotalaria juncea (Sunn hemp), Imperata cylindrica (Iluk), Achyranthes aspera (Karal sabo), Tectona grandis (Teak), Coccos nucifera (Coconut), Vernoina zeylanica (Pupula), Tithonia diversifolian (Wild sun flower), Vigna unguiculata (Cowpea), Camonea umbellate (Madu wel), Ipomoea pestigridis (Diwi pahuru), Musa spp (Banana), Gliricidia sepium (Gliricidia), Passiflora foetida (Pada), Grewia orientalis (Wel Keliya) were identified as intermediate or long-term host plants. Long-term further studies are needed to evaluate their comparative effeteness as host plants before recommending them as host plants for commercial-scale sandalwood plantations.

Keywords: Sandalwood, haustoria, host plants, Sri Lanka

Sandalwood (Santalum album) is an evergreen semi-parasitic plant associated with old Indian culture and tradition, which has high economic worth due to its aromatic heartwood (Brown et al., 2022). According to the Flora and Fauna Act (1964), as amended by the Fauna and Flora Protection Amendment Act No. 22, 2009, sandalwood is a protected species in Sri Lanka (Konasinghe, Seethawaka, 2021). Around 18 different varieties of sandalwood are found in the genus Santalum, including S. freycinetianum, S. haleakalae, S. ellipticum, S. peniculatum, S. pyrularium, S. involutum, S. boninese, S. insulare, S. austrocaledonicum, S. yasi, S. macgregorii, S. accuminatum, S. murrayanum, S. obtusifolium, S. lanceolatum, S. fernandezianum, S. salicifolium and S. spicatum (Subasinghe et al., 2013).

Sandalwood is native to Southeast Asia and Southern India. Between 30 degrees N and 40 degrees S, from Indonesia in the west to Juan Fernandez Island in the north to New Zealand in the south, is where the sandal family is found worldwide (Choudhary, Chaudhary, 2021). Since 2010, commercial-scale sandalwood cultivation has gained popularity in Sri Lanka in several climatic zones (Nakandalage et al., 2021). Sandalwood prices are relatively high because of the enormous disparity between supply and demand. However, the area under sandalwood trees is rapidly shrinking due to threats from illegal harvesters and difficulties in cultivating in new locations. Therefore Accordingly, the private sector plantation companies are paying more attention to commercial-scale cultivation, particularly in countries like, and there has been a recent trend in the creation of sandalwood plantations in Australia, India, Sri Lanka, China, and Fiji (Bapat, 2021).

This species can grow up to 12 to 15 m in height and is a partial root parasite. Sandalwood is an obligatory parasite plant that needs adequate hosts for survival. For the successful establishment of S. album plantations, three stages of parasitism have been recognized. These are primary in-pot hosts, inserted into a pot containing a seedling during nursery propagation; intermediate hosts, which link the nursery and the field; and long-term (secondary) hosts. The success of the establishment and survival of sandalwood plants in the field is entirely dependent on the host of other woody plants, which could serve as host plants as they. Sandalwood plant obtains certain supplements from its host plant through root associations (Subasinghe, 2022).

All the sandalwood species are identified as obligate wood hemi-parasites which mean they absorb certain nutrients such as phosphates and nitrates from the host trees via root connections called haustoria (Subasinghe, 2022). Known as haustoria, which are vascular connections between the roots of sandalwood. It has been reported that seedlings grow seedlings growing with host plants have better plant water status than the others, and Sandalwood tree with the host has shown a significant reduction in water potential after the removal of the host plant. Therefore, it is apparent that, according to the studies, host plants impact the absorption of water and mineral nutrients by sandalwood plants and tree seedlings (Rocha, Santhoshkumar, 2022). According to D. Srikantaprasad study, host plants provide the N, P, and K that sandalwood trees need through haustorial linkages. One of the things that makes a host more suited is its decreased cation exchange capacity. The haustoria formed by sandalwood on the roots of different hosts were poorly correlated with host quality (Srikantaprasad et al., 2022). Sandalwood grows with various associated, and possibly host, species. Associated species include Acacia sp., Casuarina sp., and Calophyllum sp. (Nakandalage et al., 2021). The Heartwood of the sandalwood is recorded as the most valuable part, which yields fragrant sandalwood oil. In India, sandalwood and its oil were among the first items traded, along with spices and silk, to Middle Eastern and other countries (Gao et al., 2021).

Sandalwood plantations should be kept clean by complete slashing. To prevent the host from overshadowing the sandalwood plant, it should be kept in reasonable condition through pruning. It is advised to use 50% of the host’s crown (Sundararaj et al., 2019). Most sandalwood tree–host interaction studies have been done in the seedling stage. Only a few research studies have been conducted for long-term (secondary) and intermediate hosts (bridging nursery and field) in field-grown conditions. Thus, this study was conducted to identify intermediate host plants in eight different commercial sandalwood plantations in Sri Lanka.

 MATERIALS AND METHODS

The study was carried out during the South-west monsoon from July to September 2022 in commercially grown sandalwood plantations which belong to Sadaharitha Plantations (Pvt) Ltd. The study was conducted in five districts covering a total land area of about 400 ac with approximately 80000 plants.

Plantation experimental sites of the sandalwood.

1. Tangalle plantation. Tangalle plantation is located in the Hambantota district, Southern province, and the land area of the plantation is 106 acres. The elevation is 29 m in the low country intermediate zone (IL1b). The annual temperature is 31°C, and the annual rainfall is 1 410 mm.
2. Godigamuwa plantation. Godigamuwa plantation is located in the Hambantota district, Southern province, and the land area of the plantation is 30 acres. These sandalwood trees were planted in 2013 and 2016.
3. Moratuwawala plantation. Moratuwawala plantation is located in the Hambantota district, Southern Province. The land area of the plantation is 50 acres. These sandalwood trees have been planted in 2011, 2012 and 2016.
4. Beragala plantation. Beragala plantation is located in Badulla district, Uva province, and the land area of the plantation is 39 acres. Sandalwood trees were planted in the year 2010 year. The annual temperature is 21.3°C, and the annual rainfall is 1 652 mm. The elevation is 1 037 m in the up-country intermediate zone (IU3c).
5. Diyaluma plantation. Diyaluma plantation is located in Badulla district, Uva province. The land area of the plantation is 15 acres. Sandalwood trees were planted in the 2010 year.
6. Belihuloya plantation. Belihuloya plantation is located in Ratnapura district, Sabaragamuwa province, and the land area of the plantation is 26 acres. These Sandalwood trees were planted in 2011 year. The elevation is 598 m.
7. Matale state. Sandalwood trees were planted in 2013, 2014 and 2016 years. The land area of the plantation is 63 acres. The elevation is 358 m in the mid-country wet zone (WM3b). The annual temperature is 24.10°C, and the annual rainfall is 1 868 mm.
8. Mahao plantation. Mahao plantation is located in Kurunegala district, Northwestern province, and the land area of the plantation is 32 acres. The elevation is 93 m. These Sandalwood trees were planted in 2011 and 2012 years.

The entire land of each plantation was observed for the identification of host plant species. Identification of host plants was made by carefully following the nodule-like haustoria in the root system. Possible host plants present at the base of the sandalwood within 1.5 m radius was recorded, and the roots zone was exposed 15 to 145 cm away from the base of the respective sandalwood trees. The physical connection between host and sandalwood roots was carefully observed for nodule-like haustoria formation.

RESULTS AND DISCUSSION

A total of 21 host plant species were identified and most of the observed host plants were trees or large shrubs. However, some short-lived annuals were also observed. Total 21 plants are Acacia acuminata (Acacia), Achyranthes aspera (karal sabo), Azadirachta indica (Neem), Camonea umbellate (Madu wel), Clitoria ternatea (Katarolu), Coccos nucifera (Coconut), Crotalaria juncea (Sun hemp), Gliricidia sepium (Gliricidia), Grewia orientalis (Wel Keliya), Imperata cylindrical (Iluk), Ipomoea pestigridis (Diwi pahuru), Lantana camara (Gadapana), Leucaena leucocephala (Ipil ipil), Musa spp (Banana), Passiflora foetida (Pada), Sesbenia grandiflora (Kathurumurunga), Tectona grandis (Teak), Tithonia diversifolia (Wild Sun flower), Vernoina zeylanica (Pupula), Vigna mungo (Mun) and Vigna unguiculata (Cowpea). Distribution of the plants in the selected plantation are given in the table 1.

Table 1. Plant distribution in the selected plantation with respect to Sandalwood plant

Figure 1. Plants root association with Sandalwood

1. A) Acacia acuminata pant; A¹) Acacia acuminata haustorial connection; B) Achyranthes aspera plant, B¹) Achyranthes aspera root is represented by the whitish root and Sandalwood root is represented by blackish redroot; C) Sandalwood plant near Azadirachta indica; C¹) Nodule like haustaria structure of Leucaena leucocephala; D) Camonea umbellata plant; D¹) Nodule like haustaria structures on Camonea umbellata roots; E) Clitoria ternatea vine near sandalwood plant; F) Coconut plant in sandalwood cultivation, F¹) Sandalwood root is represented by the brownish root and coconut root is represented by reddish root; G) Sunn hemp pant; G¹) Narrow pink sandalwood root with haustoria formation; H) Gliricidia sepium, H1) Gliricidia sepium haustorial, I) Grewia orientalis plant, I¹) Nodule like haustaria structures on Grewia orientalis root; J) Imperata cylindrica roots and plant, J¹) Nodule like haustaria structures on Imperata cylindrica roots; K) Ipomoea pes tigridis plant, K¹) Sandalwood root is represented by red narrow root and Host plant is represented by light brown one; L) Lantana camaraplant with flowers, L¹) Nodule like haustaria structure of Lantana camara; M) Sandalwood plant grown near ipil plant, M¹) Nodule like haustaria structure of Leucaena leucocephala, N) Banana plant N¹) Sandalwood root is represented by brown narrow root and the haustorial structure connects them and enables sandalwood to draw nutrients and water from its host; O) Passiflora foetida plant, O¹) Nodule like haustoria formation on Passiflora foetida roots; P) Sesbenia grandiflora plant cultivated near sandalwood plant P¹) The host species is represented by the narrow yellow root ad sandalwood by the wider reddish brown root; Q) Teak plant grown with sandalwood plants; Q¹) Teak root is represented by the brownish root and Sandalwood root is represented by blackish red root; R) Sun flower plant grown with sandalwood wood; R¹) Nodule like haustaria structures on Tithonia diversifolia roots; S) Vernoina zeylanica plant; S¹) Nodule like haustaria structures on Vernoina zeylanica roots; T) Vigna unguiculata plant; T¹) Nodule like haustaria structures on Vigna unguiculata.

A study conducted by J. Tefnai et al. (2021) on the influence of host plants on the growth of sandalwood seedlings has proven that Acacia nilotica, Tectona grandis, Azadirachta indica, Leucena leucocephala and Acacia auriculiformis could be used as suitable primary host plants (Tefnai et al., 2021). According to a study conducted in India, Sandalwood grown with Sesbania recorded the highest biometric observations, chlorophyll and transpiration rate (Balasubramanian et al., 2021). A study conducted in Australia has proven that A. acuminata is a successful host species for S. spicatum growing and also found that A. saligna and A. acuminate as the best host plants among other Acacia species (Lu et al., 2020). However, the species should be further researched under Sri Lankan conditions to determine their suitability under different climatic regions.

Another research conducted by N. Nakandalage et al. (2021) confirmed that Vigna species could function as superior host species for sandalwood plants, and sandalwood plants grown with legume pot hosts such as Pongamia pinnata and Vigna unguiculata reported increased quality index and shoot-root ratio (Nakandalage et al., 2021). S. M. C. U. P. Subasinghe (2022) states that D. triflorum, M. pudica, and C. ternatea were the best host species for S. album under the nursery stage. He noted that containers maintained without host species resulted in nominal growth. Lantana camara has been identified as a potential secondary host for natural populations of S. album in the Foothills of the Himalayas (Krishna, 2019). A study conducted on suitable host species has shown variable results and has been reported on the performance of different host species in other localities. However, the most commonly identified suitable hosts recorded by them were Pongamina pinata, Casuarina equestifolia, and Sesbania grandiflora have been identified as suitable hosts (Lee et al., 2020). K. U. Tennakoon and D. D. Cameron (2006) investigated the morphology and anatomy of haustoria formed by S. album attached to Tithonia diversifolia. It confirmed that the sunflower plant is a good host plant with sandalwood (Tennakoon, Cameron, 2006). Weeding should be given considerable attention concerning host-plant relationship management, and Intercropping can be linked with successful host-plant management. The host plants should be selected considering the size, shade nature, economic value, and contribution to sandalwood.

CONCLUSION

Sesbenia grandiflora, Acacia acuminata, Clitoria ternatea, Lantana camara, Leucaena leucocephala, Azadirachta indica, Crotalaria juncea, Imperata cylindrica, Achyranthes aspera, Tectona grandis, Coccos nucifera, Vernoina zeylanica, Tithonia diversifolian, Vigna unguiculata, Camonea umbellata, Ipomoea pestigridis, Musa spp, Glidiciria sepium, Passiflora foetida, Grewia orientalis were the identified host plants recorded in commercially grown sandalwood plantations in Sri Lanka. Further studies are needed to evaluate their degree of success as host plants and adaptability to a wide range of soil and environmental conditions.

ACKNOWLEDGEMENT

Authors would like to acknowledge Mr. Nihal Wijesinghe, Senior Plantation Manager, and all the members of sandalwood estates of Sadaharitha Plantations (Pvt) Ltd, for permitting me to work at the plantation premises and providing transport facilities.

REFERENCES

Balasubramanian A., Prasath C. H., Radhakrishnan S., Sivaprakash M. Host-specific influence on early growth and physiological attributes of sandalwood (Santalum album) grown in farmlands // Journal of Environmental Biology. 2021. Vol. 42. P. 1162–1167.

Bapat V. A. Sandalwood biotechnology: Challenges, opportunities, and Оutlook [in:] Sandalwood: Silviculture, Conservation and Applications / T. Pullaiah, S. C. Das, V. A. Bapat, M. K. Swamy, V. D. Reddy, K. S. R Murthy (eds.) Springer, Singapore, 2021. P. 243–265.

Brown A., Mettetal A., Hettiarachchi D. Sandalwood—Perfumery. [in:] Indian Sandalwood. Materials Horizons: From Nature to Nanomaterials / A. N. Arunkumar, G. Joshi, R. R. Warrier, N. N. Karaba (eds). Springer, Singapore, 2022. P. 449–461.

Choudhary S., Chaudhary G. Sandalwood (Santalum album): ancient tree with significant medicinal benefits // International Journal of Ayurveda and Pharma Research. 2021. Vol. 9. No 4. P. 90–99.

Flora and Fauna Act. Australia, 1967.

Gao X., Zhang H., Li K., Shi Y., Guo X., Wang L., Li D. Sandalwood seed oil improves insulin sensitivity in high-fat/high-sucrose diet-fed rats associated with altered intestinal microbiota and its metabolites // Food & Function. 2021. Vol. 12. No 20. P. 9739–9749.

Konasinghe K., Seethawaka D. A. Legal Proposition for a Regional Agreement to Protect Wildlife and Habitats in South Asia // University of Colombo Review. 2021. Vol. 2. No 2. P. 32–54.

Lee D., Jenkin B., Burridge T., Macdonell P., Lata A., Jeffrey G., Inu S., Yelu W., Turia R., Kaip D., Rome G. Project Improvement and management of teak and sandalwood in PNG and Australia. ACIAR, Australia, 2021. 110 p.

Lu J. K., Li Z. S., Yang F. C., Wang S. K., Liang J. F., He X. H. Concurrent carbon and nitrogen transfer between hemiparasite Santalum album and two N₂-fixing hosts in a sandalwood plantation // Forest Ecology and Management. 2020. Vol. 464. Article. 118060.

Krishna B. K. C. Status and distribution of Sandalwood (Santalum album) in Nepal: A study of Pyuthan district // Species. 2019. Vol. 20. P. 13–23.

Nakandalage N., Sampath A. M. U., Anuruddi H. I. G. K., Subasinghe S. Growth performance of sandalwood during nursery stage as affected by different host plants // Tropical Agricultural Research & Extension. 2021. Vol. 24. No 4. P. 360–367.

Rocha D., Santhoshkumar A. V. Host plant influence on haustorial growth and development of Indian sandalwood (Santalum album) [in:] Indian Sandalwood. Materials Horizons: From Nature to Nanomaterials / A. N. Arunkumar, G. Joshi, R. R. Warrier, N. N. Karaba (eds). Springer, Singapore, 2022. P. 229–244.

Srikantaprasad D., Gowda A. M., Pushpa T. N., Thimmegowda M. N., Umesha K., Ravikumar R.L., Prasanna K. T. Identification of suitable host for sandalwood cultivation in Northern dry zone of Karnataka // Industrial Crops and Products. 2022. Vol. 182. Article. 114874.

Subasinghe S. M. C. U. P. Santalum album: Current status, research and future perspectives in Sri Lanka) [in:] Indian Sandalwood. Materials Horizons: From Nature to Nanomaterials / A. N. Arunkumar, G. Joshi, R. R. Warrier, N. N. Karaba (eds). Springer, Singapore, 2022. P. 109–125.

Subasinghe U., Gamage M., Hettiarachchi D. S. Essential oil content and composition of Indian sandalwood (Santalum album) in Sri Lanka // Journal of Forestry Research. 2013. Vol. 24. No 1. P. 127–130.

Sundararaj R., Mondal S., Kanthareddy M. Pruning effects on the health of Indian sandalwood (Santalum album Linn.) in agroforestry conditions of South India // American Journal of Plant Biology. 2019. Vol. 4. No 1.  P. 1–6.

Tefnai J., Mansur I., Wijayanto N. The effects of cajuput and citronella grass as host plants on sandalwood growth // Media Konservasi. 2021. Vol. 26. No 2. P. 156–163.

Tennakoon K. U., Cameron D. D. The anatomy of Santalum album (Sandalwood) haustoriam // Botany. 2006. Vol. 84. No 10. P. 1608–1616.

Reviewer: Doctor of Biological Sciences Kryshen’ A. M.

© 2024 г.             Н. В. Сальник, С. Н. Горбов, С. С. Тагивердиев^*, П. Н. Скрипников,  

                                                                         О. С. Безуглова      

Южный федеральный университет, Россия, 344090, Ростов-на-Дону, пр. Стачки, д. 194/1

^*E-mail: 2s-t@mail.ru

Поступила в редакцию 18.02.2024

После рецензирования: 15.03.2024

Принята к печати: 25.03.2024

В работе представлены результаты изучения профильного распределения макроэлементов в черноземах миграционно-сегрегационных парково-рекреационных зон Ростовской агломерации в контексте с сопряженными элементарными почвообразовательными процессами. Макроэлементный состав свидетельствует, что наряду с описанной ранее интенсификацией двух ведущих элементарных почвообразовательных процессов, таких как гумусообразование / гумусонакопление и миграция карбонатов, при смене травянистых растительных формаций на древесные происходит также интенсификация сопутствующего элементарного почвообразовательного процесса – оглинивания. Это идентифицируется по изменениям в элементном химическом составе и перераспределению основных его компонентов в профилях почв под лесными насаждениями.

Ключевые слова: Ростовская агломерация, Calcic Chernozems, Haplic Chernozems, оглинивание, гумусонакопление, элементный состав почв, почвы парково-рекреационных зон

Процесс урбанизации демонстрирует ключевую демографическую тенденцию и глобальные изменения в современном землепользовании (Pickett et al., 2011). В настоящее время более половины всего мирового населения живет в городах, что на 30% выше, чем это было полвека назад (Seto et al., 2011). Прогнозируется, что к 2050 г. примерно 70% из девяти миллиардов людей будут проживать в городах (Wise, 2013). Рост численности населения и интенсификация урбанизации придает актуальность исследованиям в этой области (Землякова, 2011; Li et al., 2024; Zheng et al., 2024).

Естественные почвы города выполняют важные функции в урбоэкосистемах (Лебедева, 2017; Vasenev et al., 2017; Colombini et al., 2020), оказывая воздействие на состояние окружающей среды и здоровье человека (Vasenev et al., 2017; Wessolek et al., 2017; Vasenev et al., 2018; Paradelo et al., 2023). Поэтому в период 1970–2000 гг. количество публикаций, объектом которых являлись естественные почвы города, постоянно возрастало, но особенно сильно вырос интерес к исследованию этих почв за последние два десятилетия (Zakharikhina et al., 2022; Pindral et al., 2023).

В городской среде наиболее эффективно функционируют почвы под зелеными насаждениями городских агломераций, особенно в парково-рекреационных зонах. Парково-рекреационная зона, которая входит в состав городской зеленой инфраструктуры, включает в себя городские парки, скверы, ботанические сады, а также городские леса (Mell, 2009; Климанова и др., 2020). Почвы, сформировавшие в парково-рекреационных зонах, играют важную роль в поддержании устойчивости растительных сообществ и сохранении биоразнообразия (Doran, Parkin, 1994; Fan et al., 2023; Qu et al., 2024). Они служат не только основой для инфраструктуры, но также обеспечивают зеленые насаждения влагой и питательными элементами, во многом определяя состояние экологической среды для всего городского окружения (Выпова, Киричкова, 2020).

Почвенный покров парково-рекреационных зон очень разнообразен и сложен, зависит от условий формирования, продолжительности антропогенного воздействия, первоначального типа земельного использования и многих других факторов (Bakhmatova et al., 2022). Естественные почвы города, хоть и остаются под воздействием региональных факторов почвообразования, но одновременно испытывают на себе и антропогенный прессинг, обусловленный их функционированием в городской среде. Загрязнение поверхностных горизонтов естественных почв города сопряжено как с примыканием к рекреационным зонам автомагистралей, так и с выбросами промышленных предприятий, зачастую охватывающих все функциональные зоны города, кроме того, не исключены различные уходные работы, необходимые к исполнению с целью поддержания удобоваримого состояния элементов зеленой инфраструктуры, а именно санитарная обрезка, кошение газонов, внесение удобрений и применение средств защиты. В этой связи важна комплексная оценка состояния естественных почв, сохранившихся и функционирующих в границах города (Габбасова, Афзалов, 2006).

Цель исследования – проследить трансформацию макроэлементного состава и выявить особенности генезиса в почвах городских территорий под естественными травянистыми и искусственными древесными фитоценозами степной зоны.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

В рамках изучения почвенного покрова парково-рекреационных зон г. Ростов-на-Дону были проведены полевые исследования в пределах трех искусственных старовозрастных древесных насаждений. В геоморфологическом отношении территория изысканий является частью Северо-Приазовской эрозионно-аккумулятивной наклонной равнины. Почвенные разрезы были заложены в 2020-2023 гг. под древесными растительными формациями и приурочены к участкам, не подверженным эрозионным процессам (рис. 1).

Рисунок 1. Расположение почвенных разрезов в парково-рекреационных зонах г. Ростов-на-Дону (зелеными пунсонами обозначены разрезы, заложенные в парково-рекреационных зонах, коричневыми – почвы под травянистой растительностью)

Все изученные почвенные профили разделили на две группы, в первую очередь в зависимости от структуры фитоценозов, под которыми они функционировали (табл. 1). Естественными для изучаемого региона являются травянистые фитоценозы с преобладанием видов из семейств Poaceae и Asteraceae. Эти почвы классификационно относятся к черноземам миграционно-сегрегационным тяжелосуглинистым на лессовидном суглинке (Шишов и др., 2004) или Calcic Chernozems (WRB, 2022). Профиль почв имеет вид AUrz-AU-AUhi-BCAlc-BCAnc-Cca. При этом важно учитывать, что под пологом деревьев развит достаточно хорошо густой травянистый покров, который играет важную роль в процессе накопления органического углерода в поверхностном горизонте AUrz (Горбов, 2018; Скрипников, 2023; Скрипников и др., 2023). Несмотря на расположение почвенных профилей в пределах города, ранее проведенные исследования указывают на минимальное антропогенное воздействие на изученные почвы (Tagiverdiev et al., 2021; Gorbov et al., 2022), что дает возможность принять их за фоновые.

Своеобразным антропогенным воздействием в зоне степей можно считать лесонасаждения. Нами изучены почвы под древесными фитоценозами, возраст которых составляет от 50 до 70 лет.

Таблица 1. Морфологические характеристики черноземов, функционирующих под травянистыми и древесными формациями

В древесном и кустарниковом ярусах данных посадок доминируют робиния ложноакациевая (Robinia pseudoacacia L.) и дуб черешчатый (Quercus robur L.), также наблюдаются сосна черная (Pinus pallasiana D. Don) и ель обыкновенная (Picea abies (L.) H. Karst). В травянистом ярусе превалируют виды сорно-луговой и лесолуговой растительности, такие как Elytrigia repens (L.) Desv. ex Nevski, и Glechoma hederacea L.. Нужно отметить, что в почвах, эволюционирующих длительное время под древесными фитоценозами, наблюдается ряд изменений их морфологических, физических и химических свойств (Gorbov, Bezuglova, 2014; Gorbov et al., 2022; Skripnikov et al., 2022). Профиль таких черноземов существенно трансформируется, приобретая вид AUrz-AU-AUhi-AUlc/hi-BCAnc/lc-Cca (табл. 1), однако классификационно они также относятся к типу черноземов миграционно-сегрегационных по КИДПР (Шишов и др., 2004) и к Calcic Chernozems по WRB (2022).

В отобранных из всех генетических горизонтов почвенных пробах определяли макроэлементное содержание рентгенфлуоресцентным методом на приборе «Spectroscan MAKS-GVM» (М 049-П/04, 2004).

С целью понимания сути процессов, происходящих в черноземах под древесными насаждениями, были рассчитаны следующие показатели интерпретации данных элементного состава почв:

1. Тип выветривания (молярный коэффициент) по С. В. Зонну по соотношению SiO₂/R₂O₃ (Орлов, 1985), где SiO₂ – содержание оксида кремния, R₂O₃ – содержание полуторных окислов.
2. Коэффициент миграции по Ф. Я. Гаврилюку (1955):

где CaO, MgO и Al₂O₃ – содержание оксидов, %.

3. Коэффициент выноса-накопления по В. А. Ковде (Орлов, 1985):

где SiO₂ – содержание оксида кремния, R₂O₃ – содержание полуторных окислов.

Для изучения профильного распределения в почвах под разными фитоценозами использовали критерий Вилкоксона в связанных выборках. Для изучения различий в почвах под разными фитоценозами использовали критерий Манна-Уитни. Также использовали некоторые показатели описательной статистики. 

РЕЗУЛЬТАТЫ

В табл. 2 представлено макроэлементное содержание в черноземах под травянистыми фитоценозами. Относительное содержание наиболее статичного в черноземах оксида кремния с глубиной снижается, и эта убыль компенсируется за счет пропорционального роста оксидов кальция и магния.

Таблица 2. Медианы содержания макроэлементов в черноземах миграционно-сегрегационных под травянистыми фитоценозами, % (n=6)

Наиболее статичным элементом в профильном отношении является К₂О, размах колебаний по профилю не превышает 0.31%, и эта разница обеспечивается биогенным накоплением этого элемента в поверхностных горизонтах. Содержание MgO в профиле изменяется сообразно с CaO, с максимумом в горизонте BCAnc – 2.21%. В изучаемых почвах кальций и магний в основном представлены соединениями карбонатов (Гаврилюк, 1955; Безуглова, Хырхырова, 2008; Вальков и др., 2014), которые имеют сопоставимую растворимость и свойства, отчего профильное распределение этих элементов имеет схожие черты.

Отличительной особенностью черноземов, эволюционирующих последние 50–70 лет под древесными фитоценозами, является интенсификация доминирующих элементарных почвообразовательных процессов, а именно гумусообразование и гумусонакопление, а также выщелачивание карбонатов (Gorbov, Bezuglova, 2014; Gorbov et al., 2022). В табл. 3 показано макроэлементное содержание в подобных черноземах.

 Таблица 3. Медианы содержания макроэлементов в черноземах миграционно-сегрегационных под древесными фитоценозами, % (n=11)

Отмечается рост с глубиной содержания СаО. Разница в содержании СаО в поверхностном горизонте и в горизонте С в почвах лесных массивов соотносится с таковой в почвах под травянистыми фитоценозами, составляя 7.56–7.87%, хотя его содержание по всему профилю ниже. Так же, как и в почвах травянистых ценозов, в черноземах под лесом наблюдается биогенное накопление К₂О, причем даже абсолютное превышение в поверхностном горизонте примерно такое же – 0.34%.

ОБСУЖДЕНИЕ

Расчёт коэффициентов миграции (Км), выноса / накопления (Квын/нак), а также отношения оксидов кремния к суммарному содержанию полуторных окислов позволяет оценить направленность процессов, происходящих в почве с минеральной массой почвы (табл. 4).

Отношение SiO₂/R₂O₃ указывает на сиалитный тип выветривания (SiO₂/R₂O₃>2.5) в черноземах как под травянистыми фитоценозами, так и под деревьями. Также отмечается достоверное (p<0.05; n=6) возрастание интенсивности такого выветривания в ряду горизонтов BCAlc < AUhi < AU < AUrz.

 Таблица 4. Медианы расчетных коэффициентов для оценки процессов трансформации минеральной массы почвы в профиле черноземов под разной растительностью

Коэффициент выноса-накопления компонентов в почвенных горизонтах относительно нижнего горизонта в черноземе под травянистыми фитоценозами показывает, что явный вынос оксидов кремния, алюминия и железа отсутствует, но в горизонтах AUrz и AU наблюдается слабый вынос, обусловленный, вероятно, биологическим поглощением. Данный коэффициент достоверно увеличивается в ряду AUrz < AU < AUhi < BCAlc, составляя от 0.92 до 0.99.

Более информативны в черноземах коэффициенты миграции. Они указывает на выщелачивание Са и Mg из горизонтов AUrz, AU, AUhi в горизонты BCAlc, BCAnc. Внутри почвенного профиля коэффициент достоверно возрастает в ряду AU < AUhi < BCAlc, и уменьшается при переходе от горизонта BCAnc к Cca. Сравнивая изменение величины Км в профиле черноземов под травами и под деревьями, можно заметить, что, если в черноземах под травянистыми ценозами уже в горизонте BCAlc наблюдается накопление карбонатов (Км=1.05), то в почве под деревьями аккумуляция карбонатов в этом горизонте и ниже отсутствует. Это свидетельствует об интенсификации процесса выщелачивания под пологом древесных растений.

Для оценки достоверности различий между генетическими горизонтами и породой в профильном распределении элементов был рассчитан критерий Вилкоксона для связанных выборок, отдельно в группах почв под травянистыми и древесными ценозами (табл. 5).

 Таблица 5. Достоверность различий между горизонтами по содержанию в них макроэлементов и рассчитанных коэффициентов в группах почв под травянистыми и древесными ценозами (р<0.05; + наличие достоверных различий; - отсутствие достоверных различий)